WWW.DISSERS.RU

БЕСПЛАТНАЯ ЭЛЕКТРОННАЯ БИБЛИОТЕКА

   Добро пожаловать!


 

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ


Актуальность проблемы. Пелагические экосистемы высоких широт Мирового океана отличаются высокой продуктивностью и одновременно резко выраженной сезонной цикличностью. Растительноядные планктонные копеподы - одно из основных звеньев пищевых цепей в пелагических сообществах, передающее органическое вещество от первичных продуцентов организмам высших трофических уровней (Marshall, 1973; Виноградов, 1977 и др.). Они также играют важнейшую роль в формировании потока органического вещества из трофогенного слоя в глубину (Urrere, Knauer, 1981; Aksnes, Wassmann, 1993). Функцию передаточного звена эти копеподы выполняют в условиях сильной изменчивости среды и ресурса, поскольку период обилия основного корма растительноядного зоопланктона, фитопланктона, в этих широтах ограничен 2-3 месяцами в год. Эти копеподы служат основным кормом многим промысловым рыбам, как молоди, так и взрослым (Cushing, 1984; Kane, 1984; Astthorsson, Gislason, 1997), и адекватная оценка их обилия и продукции необходима при прогнозировании кормовой базы рыб.

Наши суждения о биологических ресурсах пелагиали высоких широт и перспективах их использования зависят от понимания структуры и функционирования основных звеньев этих экосистем (Виноградов 1977; Флинт, Суханова, 2003; Флинт, 2005). Для того чтобы понять закономерности продуцирования пелагических сообществ и колебания обилия массовых видов, необходимо исследовать их жизненные циклы и их адаптивные модификации, позволяющие популяциям гибко приспосабливаться к изменениям условий существования.

Исследование стратегий жизненных циклов -  одна из важнейших задач современной экологии (Begon et al., 1990). Каждый стратегия, строго говоря, уникальна, поэтому, чтобы разобраться в этом многообразии, необходимо выделить основные ее параметры. Адаптация копепод к меняющимся условиям идет по пути приспособления жизненного цикла к периодическому изменению абиотических и биотических факторов. Среди характеристик жизненных циклов, представляющих собой закономерное чередование последовательных стадий развития, можно выделить структурные (пространственное распределение, амплитуда миграций, сезонные изменения численности и биомассы, демографическая структура) и функциональные (особенности питания и размножения, роста и развития, накопление резервных веществ, способы переживания неблагоприятных условий).  Систематические исследования жизненных циклов массовых видов растительноядных копепод высоких широт начинались с анализа структурных характеристик (Гейнрих, 1962; Воронина, 1972, 1984; stvedt, 1955; Andrews, 1966; Heinrich, 1962; Voronina, 1970, 1978; Conover, 1988; Marin, 1988a,b; Atkinson 1991; Zmijewska, 1993; Schnack-Schiel, Hagen, 1994). Были выявлены общие черты жизненных циклов растительноядных копепод.

Несмотря на общее сходство, существуют значительные различия в жизненных циклах, как на межвидовом, так и популяционном уровне. Для понимания причин разнообразия жизненных циклов необходимо исследовать эколого-физиологические характеристики жизнедеятельности копепод. Среди них основное внимание привлекают закономерности питания (Арашкевич 1967; Арашкевич, Пастернак, 1984), размножения (Кособокова, 1993; Hirche, 1996; Pasternak et al., 2002; Hirche, Kosobokova, 2003), диапаузы (Алексеев, 1990; Alekseev et al., 2007), жиронакопления (Lee et al., 2006), метаболизма (Ikeda, Mitchell, 1982; Pasternak et al., 1994). Предпринимались попытки объединить структурный и функциональный подходы к исследованию жизненных циклов копепод высоких широт (Conover, Huntley, 1991; Atkinson, 1998; Schnack-Schiel, 2001). Однако новые данные и современные представления о стратегиях жизненных циклов существенно расходятся  с предложенными в этих работах классификациями, по-видимому, из-за фрагментарности имевшихся в распоряжении авторов данных и отсутствия единого подхода к анализу жизненных циклов. 

Современная функциональная экология все больше переходит от исследований отдельных процессов жизнедеятельности к изучению сложных эколого-физиологических и поведенческих комплексов (Bollens, Frost, 1989; Lima, Dill, 1989; Begon et al., 1990; Михеев, 2006). Для выявления закономерностей формирования жизненных циклов необходимо не только исследовать основные параметры жизнедеятельности, но и  проанализировать их взаимодействия. Изучение типов жизненных циклов требует получения сравнимых рядов данных для доминирующих видов, полученных на единой методической основе в течение, по крайней мере, сезонного цикла. К настоящему времени получены новые данные по сезонным изменениям эколого-физиологических характеристик массовых видов копепод высоких широт. В данной работе  предлагается обобщение и анализ накопленных данных в рамках представлений о формировании жизненных циклов на основе компромисса между требованиями питания, размножения и защиты от хищников.

Цель работы: Выявить закономерности формирования стратегий жизненных циклов растительноядных  копепод высоких широт  на основе анализа взаимозависимых процессов питания, размножения и защиты от хищников.

Основные задачи:

- Проанализировать данные по сезонной активности питания и составу пищи массовых видов копепод Арктики и Антарктики. Выявить группы, различающиеся по продолжительности сезона пищевой активности и потребляемой пище.

- На основании оригинальных полевых и экспериментальных данных, а также сведений из литературы, выявить время начала, продолжительность и интенсивность периода размножения у массовых видов высокоширотных копепод. Исследовать зависимость этих характеристик от особенностей питания (продолжительности сезона пищевой активности и потребляемой пищи).

- Проанализировать закономерности оборонительного поведения планктонных копепод, как одного из факторов формирования жизненного цикла. Выявить роль избегания копеподами биотопов с высоким уровнем угрозы в комплексе оборонительного поведения.

- Исследовать основные признаки  диапаузы у планктонных копепод:  липидный статус и развитие гонад, пищевую и метаболическую активность, глубину обитания. На основе новых экспериментальных и полевых данных уточнить представления о роли диапаузы в формировании жизненных циклов растительноядных копепод.

- Исследовать динамику накопления липидных резервов у копепод в период активного питания и снижения этих резервов при голодании, а также исследовать состав липидов у планктеров, различающихся по характеру потребляемой пищи.

- Выявить основные стратегии жизненных циклов растительноядных копепод, в основе которых лежат разные сочетания ключевых процессов жизнедеятельности: питания, размножения и защиты от хищников.

Научная новизна. Сформулирована концепция формирования стратегий жизненных циклов планктонных копепод на основе компромисса между требованиями питания, размножения и защиты от хищников. Среди многообразия стратегий на основе характера взаимосвязи между основными процессами жизнедеятельности выделено четыре основных типа. Прежде всего, это 2 типа циклов, связанных с избеганием «трофогенной зоны» в неблагоприятный сезон и 2 типа циклов, связанных с приспособлением к ней. Стратегии избегания предполагают, что при сезонном ухудшении условий обитания копеподы уходят на глубину и впадают в диапаузу. Для этих стратегий характерны: короткий (ограниченный весенне-летним сезоном) период размножения и накопление в продуктивный сезон значительных липидных резервов, состоящих преимущественно из восковых эфиров. Стратегии приспособления предполагают, что копеподы не уходят в диапаузу, а остаются активными круглый год. Для этих стратегий характерны: растянутый период размножения и значительно меньшие липидные резервы, которые служат не для переживания продолжительного неблагоприятного периода, а для подстраховки при локальном дефиците корма. У копепод, использующих стратегию приспособления, в качестве липидных резервов в основном откладываются триацилглицерины.

Впервые на единой методической основе определена продолжительность сезона питания у доминирующих видов Антарктики и Арктики. Выявлены характерные сезонные изменения состава их пищи, различающиеся у разных онтогенетических стадий и разных групп видов.

Разработана новая модификация экспресс-метода определения интенсивности питания растительноядных копепод по флуоресценции пигментов в кишечнике с помощью лазерного флуориметра. Предложенный способ позволяет быстро проводить оценку растительных пигментов в кишечнике копепод при малой численности особей (вплоть до одной) в пробе.

Впервые одновременно сделана оценка сравнительной интенсивности дыхания и скорости экскреции в популяциях антарктических копепод, часть которых находилась в активном состоянии в поверхностных слоях, а другая часть находилась в диапаузе на глубине. Если у диапаузирующих особей скорость метаболизма (с поправкой на разницу температуры) в глубине была в 3-10 раз ниже, чем у находившихся в активном состоянии в поверхностных слоях воды особей той же популяции, то у не-диапаузирующих видов такой разницы не наблюдалось.

Впервые прослежены изменения,  происходящие в генеративной системе пятых копеподитных стадий копепод в течение всей диапаузы. Показано, что увеличение размеров гонад и их дифференциация происходят на протяжении всего периода диапаузы исключительно за счет энергии накопленных липидов.

Исследовано возникновение диапаузы в популяции копепод под влиянием высокого пресса хищников. В популяции того же вида, существующей в биотопе с низким прессом хищников, диапаузы не наблюдалось.

Основные положения:

Основными эколого-физиологическими детерминантами жизненных циклов растительноядных копепод высоких широт служат: диапауза, пищевая пластичность, разнообразие репродуктивных стратегий, тактики превентивного избегания хищников.

Жизненные циклы планктонных копепод формируются на основе компромисса между требованиями питания, размножения и защиты от хищников. В рамках этой концепции многообразие циклов сводится к четырем основным типам, различающимся по способу переживания неблагоприятного сезона, пищевой пластичности, продолжительности периода размножения и его приуроченности к «цветению» фитопланктона.

Компромисс между размножением, питанием и обороной определяет время и продолжительность размножения. При размножении и активном питании возрастает риск быть замеченным и съеденным хищником. Более «осторожные» копеподы размножаются до цветения фитопланктона, когда потенциальных хищников также еще мало.

Практическое значение. Разработанные в диссертации представления о формировании жизненных циклов копепод важны для анализа потоков энергии в пелагических экосистемах и их изменчивости в связи с колебаниями среды обитания, вызванными изменениями климата и антропогенным воздействием. Выявленные закономерности могут служить основой для совершенствования методов оценки кормовой базы планктоядных рыб. Анализ эколого-физиологических характеристик копепод позволяет понять механизмы  изменчивости и разнообразия жизненных циклов. В диссертации разработана концептуальная схема стратегий жизненных циклов растительноядных копепод высоких широт и проанализирована взаимосвязь между основными процессами жизнедеятельности. Показано, что тип жизненного цикла может существенно влиять на эффективность передачи энергии от первичных продуцентов к высшим трофическим уровням, формирование кормовой базы и кормовых миграций рыб. Положения диссертации об эколого-физиологические детерминантах, формировании жизненных циклов копепод на основе компромисса между питанием, размножением и обороной, схема классификации жизненных циклов могут быть включены в курсы лекций и учебные пособия по водной экологии и биоокеанологии для высших учебных заведений.

Апробация работы. Основные результаты работы были доложены на 10 всероссийских/всесоюзных и 15 международных конференциях, а также на семинарах и коллоквиумах лаборатории экологии и распределения планктона Института океанологии РАН, Института морских и полярных исследований им. А. Вегенера (Бремерхафен, Германия), Института полярной экологии (Киль, Германия), университетов Бремена (Германия), Тромсе (Норвегия), Ювяскюля (Финляндия), Глазго (Великобритания).

Публикации. Результаты работы опубликованы в 61 научных работах, в их числе  31 статья в международных журналах.

Структура диссертации. Диссертация состоит из Введения, 7 глав и Выводов. Работа изложена на страницах машинописного текста, включает  рисунков и таблиц. Список литературы содержит 325 наименований на русском и иностранных языках.

СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ

Глава 1. Подходы к изучению жизненных циклов планктонных копепод

Cтруктурные характеристики, в первую очередь, данные по вертикальному распределению и возрастной структуре, полученные в разные сезоны и в разных районах, послужили основой анализа жизненных циклов и оценки продолжительности развития копепод высоких широт (Воронина, 1972, 1984; Ottestad, 1932; Andrews, 1966; Voronina, 1970; Conover, 1988; Marin, 1988a,b; Atkinson 1991; Schnack-Schiel, Hagen, 1994 и др.). В общих чертах жизненные циклы большинства растительноядных копепод высоких широт сходны. Это – интерзональные виды, населяющие в разные периоды своей жизни столб воды от поверхности до глубины 1000-1500 м (Виноградов, 1968; Воронина и др., 1978). Их молодые стадии откармливаются на обильном корме в поверхностном слое весной-летом в короткий период «цветения» фитопланктона, развиваются и откладывают жировые запасы. Многие из них осенью погружаются в глубину и впадают в диапаузу, прекращая питание и развитие. Сложившиеся представления о сходстве жизненных циклов растительноядных копепод представляют собой лишь самую общую схему, и конкретные виды, также как популяции того же вида в различных районах, заметно различаются по характеру адаптаций к сезонной цикличности ресурса.

Понимание механизмов, лежащих в основе формирования жизненных циклов копепод высоких широт, требует привлечения не только структурных, но и функциональных (эколого-физиологических) характеристик. По ним накоплен большой материал: питание (Арашкевич, 1969; Воронина, Суханова, 1976; Пастернак, 1984, 1988; Дриц, Пастернак, 1993; Marshall, Orr, 1955; Tande, Bmstedt, 1985; Pasternak, Schnack-Schiel, 2001), продукция яиц (Conover, 1967; Hirche, 1989; Кособокова, 1993; Hirche, Niehoff, 1996; Niehoff et al., 2002.), составу и объемам накапливаемых липидов (Kattner, Hagen, 1995; Hagen, Auel, 2001; Lee et al., 2006), скорости дыхания и других индикаторов метаболизма (Conover, Corner, 1968; Ikeda, Mitchell, 1982; Pasternak et al, 1994). Особую ценность для анализа жизненных циклов представляют круглогодичные данные по эколого-физиологическим характеристикам. Они крайне немногочисленны (Hagen, Schnack-Schiel, 1996; Pasternak, Schnack-Schiel, 2001; Pasternak et al., 2001).

В нескольких работах, анализирующих жизненные циклы копепод, объединяются  структурный и функциональный подходы (Conover, Huntley, 1991; Atkinson, 1998; Schnack-Schiel, 2001). Однако полученные обобщения и классификации довольно противоречивы. Одной из основных причин может быть отсутствие единого подхода и критериев к выделению элементов и типов  жизненных циклов.

Каждый жизненный цикл по-своему уникален и для того, чтобы упорядочить это разнообразие, мне представляется правильным использовать ограниченное число признаков и критериев. В качестве минимального набора таких критериев для выделения типов жизненных циклов я предлагаю использовать особенности основных процессов жизнедеятельности: питания, размножения и защиты от хищников. Эти виды активности обеспечивают снабжение энергией, сохранение генофонда и выживание популяции. Баланс, или компромисс, между питанием, размножением и защитой от хищников служит основой формирования жизненных циклов планктонных копепод. Процессы жизнедеятельности взаимозависимы, и особенности одного из них накладывают ограничения на функционирование остальных. Например, свойственный данному виду характер питания связан со способом переживания периода недостатка пищи и параметрами репродуктивной активности. Быстрое накопление энергетических резервов вызвано необходимостью раннего ухода из поверхностного слоя в связи с увеличением пресса хищников.

При исследовании стратегий жизненных циклов растительноядных копепод высоких широт крайне важно получение длинных рядов данных по сезонным изменениям эколого-физиологических характеристик. Острый дефицит таких данных, особенно для зимнего и весеннего сезонов, отмечали еще Conover, Huntley (1991). К настоящему времени особенно плохо исследованы в этом отношении мелкие рачки. Помимо высокой численности и значительной роли в трофодинамике пелагических сообществ, данные по этим копеподам могут расширить базу для анализа разнообразия жизненных циклов. Нам удалось существенно пополнить имеющиеся данные результатами длительных наблюдений по питанию, развитию гонад, динамике липидов, а также по эколого-физиологическим характеристикам мелких копепод.

Для понимания механизмов формирования жизненных циклов копепод наиболее важны оценки, полученные на индивидуальном уровне. Мы уделяли особое внимание получению таких оценок, как в полевых, так и экспериментальных исследованиях.

Глава 2. Объект, материал и методы исследования.

Основной объект данного исследования – экологическая группа преимущественно растительноядных копепод (т.е., копепод, не относящихся к облигатным хищникам и использующим фитопланктон как основной источник корма) высоких широт. В строгом смысле слова практически все копеподы - эврифагами. Помимо фитопланктона, они потребляют простейших, детрит, яйца и мелких зоопланктонных животных. Однако в период «цветения» фитопланктона  он составляет более 80-90% рациона этих животных (Huntley 1981). Основные материалы были получены мной в Атлантическом секторе Южного океана, северной Атлантике и прилегающих арктических морях, поэтому формирование жизненных циклов я рассматриваю на примере копепод из этих районов.

Питание. Среди традиционно используемых при изучении питания методов, полевых, экспериментальных и математического моделирования, особую ценность для меня представляли методы, позволяющие оценить процессы, происходящие в естественных условиях.

Состав пищи копепод изучался при микроскопическом исследовании содержимого кишечников. Для более точной оценки пищевого спектра проводили фотографирование пищевых остатков. Чтобы оценить сравнительную роль разных пищевых частиц, мы усовершенствовали метод, измеряя размеры пищевых частиц, рассчитывая их объемы и сопоставляя их с общим объемом пищевого комка (Арашкевич, Пастернак, 1984; Pasternak, Schnack-Schiel, 2001a,b, 2007).

Активность питания оценивалась с помощью двух экспресс-индексов, доли в популяции особей, содержащих пищу в кишечнике (Дриц, 1981; Kehayias, 2003), и средней длине пищевой пеллеты (Ayukai, Nishizawa, 1986; Dagg, Walser, 1986). Мы показали, что эти индексы с высокой достоверностью коррелируют между собой и могут служить надежным показателем пищевой активности в естественных условиях (Pasternak et al., 2004).

Скорость потребления пищи и суточные рационы были нами исследованы как in situ с использованием флуоресцентной методики (Дриц и др., 1990; Дриц, Пастернак, 1993; Pasternak et al., 1994; in press), так и в лабораторных инкубационных экспериментах (Пастернак и др., 1981; Пастернак, 1984).

Объем материала. Проведено более 600 микроскопических исследований содержимого кишечников и около 1000 экспресс-оценок активности питания по проценту наполненных особей и длине фекальных пеллет. Скорость потребления пищи была определена по результатам более 1000 измерений флуоресценции пигментов в кишечнике и скорости прохождения пищи, а также 80 инкубационных экспериментов.

Размножение. Из разнообразных методов исследования репродуктивной активности копепод я выбрала оценку скорости продукции яиц при инкубации в лаборатории и определение доли самок со зрелыми гонадами в популяции. Эти подходы, примененные в течение годового цикла, позволили проследить сезонность в репродуктивной экологии копепод, что особенно важно при сравнительном анализе жизненных циклов. Выделение стадий зрелости гонад проводилось согласно классификации (Hirche, Niehoff, 1996; Niehoff, Hirche, 1996), в которую я внесла небольшие изменения, упростив ее и по-иному определив 1-ю стадию (Pasternak et al., 2001). Готовность популяции к размножению определялась по доле самок со зрелыми гонадами (стадия GS4), а максимальный размер кладки – по числу зрелых ооцитов в гонадах (Runge, 1987; Niehoff, Hirche, 1996; Niehoff, 2003; Pasternak et al., 2004). При определении доли зрелых самок мы использовали метод, разработанный (Romeis, 1968) в  модификации (Hirche, Niehoff, 1996). Кроме того, мы проследили рост и развитие гонад у пятой копеподитной стадии 2-х массовых видов, Calanus finmarchicus  и C. hyperboreus, в течение года. Преимущество этих способов заключается в возможности анализа большого объема материала без экспериментального воздействия на животных.

Объем материала. Всего проведено 450 инкубационных экспериментов в Гренландском, Баренцевом и в море Уэдделла и 40 опытов по оценке интервалов между последовательными кладками (Баренцево море и море Уэдделла). Оценка зрелости гонад проведена в течение годового цикла на 140 экземплярах самок массовых видов копепод из Норвежского моря и моря Уэдделла и 200 экземплярах пятых копеподитов. Соотношение численности полов исследовано у Calanus finmarchicus  и C. hyperboreus в течение года, а у антарктических копепод Calanoides acutus, Metridia gerlachei, Microcalanus pygmaeus, Ctenocalanus citer в весенний и в зимний период. Вскрыты гонады у 180 самок C. finmarchicus  и по числу зрелых ооцитов оценен размер потенциальной кладки в течение сезона.

Защита от хищников. В морских условиях влияние пресса хищников  на миграционную активность и жизненный цикл копепод трудно исследовать с необходимой детальностью. Влияние хищников на миграции и сезонную динамику мы исследовали на примере пресноводных пелагических копепод сем. Diaptomidae, широко распространенных в озерах умеренной и бореальной зоны. Для исследования миграций, изменений в численности и демографической структуре популяций проводился детальный отбор проб по стандартной схеме, а также соотношение особей в активном и пассивном состоянии.

Для оценки сезонных изменений пресса хищников в море использовались имеющиеся в литературе сведения о распределении, обилии и интенсивности питания основных потребителей копепод в водах Арктики и Антарктики (Kellermann, 1986; Hubold, 1992; Zmijewska, Yen, 1993; Dalpadado et al., 2000; Kaartvedt, 2000; Varpe et al., 2005).

Объем материала.  Влияние хищников на миграции и сезонный ход популяций растительноядных копепод мы исследовали на примере рачков сем. Diaptomidae из мезотрофных озер: Глубокое (Московская область) и Валлерзее (Австрия). В жизненном цикле Eudiaptomus graciloides из озера Глубокого, где пресс рыб-планктофагов был значителен, прослежены изменения численности, возрастной и вертикальной структуры популяции (более 50 проб), скорости развития старших копеподитных стадий (20 экспериментов продолжительностью от 1 до 4 недель) с мая по ноябрь. В озере Валлерзее, где за 10 лет существенно изменились пресс хищников (молоди окуня) и сезонная динамика популяции Eudiaptomus gracilis, были исследованы демографическая структура (около 200 проб), содержание пищи и жира (более 50 проб), вертикальное и горизонтальное распределение рачков (250 проб).

Диапауза. Предварительное представление о том, что популяция  может находиться в состоянии диапаузы, можно получить на основании анализа структурных характеристик (вертикального распределения и возрастной структуры). Однако нахождение на глубине стадий, характерных для диапаузы, не всегда означает, что популяция находится в диапаузе. Необходимо выявить функциональные признаки диапаузы, прежде всего, оценить жировые запасы. Мы оценивали общий запас липидов у копепод тремя способами: гравиметрическим, геометрическим и фотохимическим. Состав запасенных жиров (оценка соотношения разных липидных классов) исследован с помощью жидкостной хроматографии, а состав жирных кислот – газовой хроматографии.

Кишечник копепод в состоянии диапаузы обычно пуст. Если поместить диапаузирующую копеподу в условия высокой концентрации пищи, животное не возобновляет питание в течение, по крайней мере, нескольких дней. Часто диапаузирующие животные обладают пониженной подвижностью и даже не реагируют на прикосновение. Мы использовали эти реакции в экспериментах, чтобы получить  дополнительные показатели состояния копепод.

Уровень метаболизма копепод в состоянии диапаузы снижается. Скорость дыхания и экскреции копепод мы определяли при инкубации выловленных из моря животных в замкнутых сосудах по разнице содержания кислорода, соединений азота и фосфора в воде до и после инкубации. Кроме того, потенциальная скорость дыхания оценивалась при определении активности ЭТС.

Объем материала. Объем жирового мешка измеряли в течение годового цикла у самок, 5-х и 4-х копеподитных стадий Calanus finmarchicus и C. hyperboreus (около 2000 экз.) из фьорда в северной Норвегии. Вес и состав экстрагированного жира оценен у пяти видов доминирующих копепод Антарктики во время развития весеннего цветения (55 определений, 10-30 экз. в пробе). На этом же материале определено соотношение липидных классов у разных копепод и состав жирных кислот. Общее количество липидов оценено также у трех антарктических копепод в осенний период (50 определений). Кроме того, количество липидов определялось в активной и диапаузирующей гемипопуляциях пресноводного Eudiaptomus graciloides с весны по осень (80 определений, 20-80 экз. в пробе).

Скорость дыхания и экскреции определена у трех видов антарктических копепод в начальный период погружения этих популяций в глубокие слои (около 100 измерений) и в начале «цветения» фитопланктона (20 измерений).

Глава 3. Трофические адаптации растительноядных копепод к циклическим колебаниям среды.

Способность копепод-фитофагов переходить от питания фитопланктоном к потреблению другого корма связана с их пищевой пластичностью. Копеподы проявляют при питании избирательность, в соответствии с размерами и формой кормовых частиц и их вкусовыми качествами (Frost, 1977; Poulet and Marsot, 1978; Donaghay and Small, 1979; Huntley, 1981). Выбор частиц по размерам и форме связан со строением ротовых придатков и механизмом питания (Арашкевич, 1969; Nival, Nival, 1973, 1976; Boyd, 1976; Huntley, 1981). При изучении питания растительноядных копепод высоких широт мы сосредоточили основное внимание на исследовании пищевых спектров и сезонной изменчивости пищевой активности.

3.1. Формирование пищевых спектров. Исследуя размерный и качественный состав пищи зоопланктона фронтальных зон юго-восточной части Тихого океана, мы выделили 4 группы планктеров по доминированию в пище частиц разных размерных категорий (Рис. 1) (Арашкевич, Пастернак, 1984). В группу I (в пище доминирует фракция от 1 до 6 мкм) входят Appendicularia, копеподы родов Paracalanus, Calocalanus, Clausocalanus; в группу  II (доминируют частицы 6-40 мкм) -  рачки из р.Acrocalanus, Calanus, Neocalanus; в группу  III (преобладают пищевые частицы 40-250 мкм) – Eucalanus, Euchirella, Scolecithrix, Centropages, Temora; IV группу составляют животные, потребляющие, главным образом, объекты крупнее 250 мкм, копеподы рода Euchaeta. Эти группы совпадают с принятым ранее разделением планктонных организмов по способу добывания пищи (группы тонких и грубых фильтраторов, животных с комбинированным способом добычи пищи, хватателей) (Тимонин, 1973; Сажин, 1982). Как видно из Рис. 1, границы пищевых спектров полностью перекрываются. Однако пищевые спектры существенно отличаются друг от друга по доминированию в пище той или иной категории частиц. Наиболее «растянутые» спектры, т.е., наибольшая пищевая пластичность у грубых фильтраторов и животных с комбинированным способом добывания пищи.

Рис. 1. Размерные пищевые спектры планктеров юго-восточной части Тихого океана. Доля (%) частиц разного размера в пищевом комке копепод. Группа 1: в пище преобладают частицы размеров 1 до 6 мкм; группа 2: преобладают частицы 6-40 мкм; группа 3: преобладают частицы 40-250 мкм; группа 4: преобладают объекты крупнее 250 мкм (по Арашкевич, Пастернак, 1984).

Внутри выделенных трофических групп с увеличением размера консументов увеличивается процентное содержание крупных объектов в их пищевом комке. Крупные консументы при возможности используют более крупные кормовые объекты, сохраняя возможность дополнять свой рацион мелкими. Наши данные согласуются с существующими представлениями об изменениях в структуре ротовых придатков по мере увеличения размера животных (Marshall, 1973; Андронов, 1979; Nival, Nival, 1976; Vanderploeg, Ondricek-Fallscheer, 1982). В конкретной ситуации пищевые спектры, помимо размера консумента и способа добывания им пищи, определяются качественным и размерным составом доступной пищи и соотношением ее компонентов. Рассмотренные особенности пищевых спектров планктеров разных трофических групп хорошо выделяются лишь при разнообразном составе пищи. Так, исследуя питание зоопланктона Тихого океана, мы показали, как сильно могут различаться размерные спектры у представителей одной трофической группы (Арашкевич, Пастернак, 1984) в зависимости от условий питания на разных станциях.

В период максимального обилия фитопланктона все исследованные копеподы потребляли почти исключительно фитопланктон (рис. 2А). Если летом доля неоформленной массы (образующейся при питании инфузориями, голыми жгутиковыми, детритом и бактериальными агрегатами) в кишечниках антарктических копепод составляла около 20% (за исключением Microcalanus pygmaeus), то зимой это - доминирующая составляющая пищевого комка (40-97%, рис. 2 В). Наиболее ярким исключением из этой закономерности служит мелкий рачок Ctenocalanus citer, обитающий и в зимнее время в поверхностных слоях и использующий в пищу ассоциированные со льдом водоросли (Pasternak, Schnack-Schiel, 2007). Крупный Calanoides acutus никогда не содержал пищу зимой.

Рис. 2. Основные компоненты пищевого комка (в долях от общего) доминирующих растительноядных копепод (самок и CV) Антарктики летом (A) и зимой (B).

Потенциальные пищевые спектры зависят от морфологии ротовых придатков, размера консумента, сенсорного оснащения копепод, а реализованные - также от концентрации и соотношения различных пищевых объектов в среде. Пищевая пластичность позволяет преимущественно растительноядным копеподам обеспечивать себя кормом в условиях резко меняющейся доступности ресурса. Фитопланктон в период обилия составляет львиную долю их пищи. При уменьшении концентрации фитопланктона одни копеподы продолжают питаться (наногетеротрофами, детритом, ледовыми водорослями, зоопланктоном), а другие полностью прекращают питание, впадая в диапаузу.

3.2. Интенсивность питания. Эмпирическая зависимость рациона от массы тела копепод (Сущеня, 1975) показывает, что с увеличением размера животного его удельный рацион снижается, что справедливо как для межвидовых, так и для внутривидовых сравнений. Мы сопоставили полученные данные по скорости потребления пищи рачками разного размера с общей зависимостью.

Рис. 3. Зависимость удельного рациона от массы тела массовых видов растительноядных копепод в период цветения в Баренцевом море. Кривая - общая зависимость удельного рациона от массы тела для копепод при избытке пищи (Сущеня, 1975). Точками показаны наши данные для Calanus hyperboreus, C. glacialis, C. finmarchicus, Metridia longa, Pseudocalanus sp., Microcalanus sp., Oithona sp.

Удельный рацион Calanus hyperboreus существенно выше, чем у других, более мелких, копепод, питавшихся растительной пищей в период обилия фитопланктона (Рис. 3). Тем самым нарушается закономерность, согласно которой удельная скорость потребления пищи у крупных потребителей ниже, чем у мелких. В самый ответственный для питания растительноядных копепод период – цветение фитопланктона - самая крупная копепода, C. hyperboreus, демонстрирует необычно высокую скорость потребления пищи.

3.3. Питание в условиях неоднородного размещения ресурсов Чаще всего при исследовании питания в водной среде принимается, что корм размещен случайным образом и частота встреч между потребителем и жертвой определяется средней концентрацией корма, двигательной активностью потребителя и областью его рецепции (Ивлев, 1961; Holling, 1959; Gerritsen, Strickler, 1977). Однако пищевые ресурсы, как правило, распределены неравномерно во времени и пространстве, причем масштабы этой неоднородности различны.

Попытки свести баланс между поступлением энергии при питании планктонного животного и ее расходом на дыхание, рост и размножение часто приводят к выводу о недостатке корма для выживания. Экспериментальные и расчетные данные показывают, что зоопланктону не хватает корма для роста и размножения при средней концентрации фитопланктона, оцениваемой при стандартных сборах (Lasker 1966; Mullin & Brooks 1976; Cowles et al., 1998; Clay et al. 2004). Безусловно, определенную роль играют альтернативные источники пищи, которые не всегда учитываются. Однако чаще всего большую роль играет неоднородность в распределении пищевых частиц.

Рис. 4. Индексы питания (содержание хлорофилла в кишечнике, индивидуальные оценки) самок Calanus hyperboreus при низкой (0,6-0,8 мкг Chl л-1) и высокой (9-12 мкг Chl л-1) средней концентрации фитопланктона. Светлые столбики - средние значения + SD. Заштрихованные столбики - максимальные значения.

Прямые оценки питания копепод в пятнах и слоях повышенной концентрации, к сожалению, отсутствуют, но полученные нами данные косвенно указывают на эффективное потребление пищи в местах ее скоплений. С помощью флуоресцентной

методики нам удалось получить индивидуальные оценки наполнения кишечника у самок C. hyperboreus на станциях с низкой (0.6-1 мкг хл л-1)  и высокой (9-12 мкг хл л-1) концентрациями фитопланктона (Рис. 4). Хотя в среднем C. hyperboreus потреблял намного меньше пищи (в 3 раза) при низкой концентрации, чем при высокой, различия между максимальными величинами потребления были не столь велики. Максимальное потребление пищи при низкой концентрации фитопланктона выше среднего при высокой. Вариабельность в потреблении пищи выше при низком содержании фитопланктона в среде. Это указывает на то, что часть рачков смогла отыскать скопления фитопланктона даже при его низкой, в среднем, концентрации. Поэтому некоторая часть особей имела хорошо наполненные кишечники, а остальные были почти пустыми.

Концентрация фитопланктона в слоях повышенной концентрации бывает в 4-55 раз выше фоновой (Ryan et al., 2008). Пространственное распределение зоопланктона отличается столь же выраженной микромасштабной неоднородностью (Haury et al. 1978; Mackas et al.1985; McManus et al., 2005). Те копеподы, которые способны эффективно отыскивать пятна и слои повышенной концентрации и питаться в них, могут обеспечивать себя пищей даже в период ее низкой, в среднем, концентрации. Ctenocalanus citer питается наиболее активно в осенне-зимний период. Его жизненный цикл существенно отличается от циклов рачков, которые прекращают питание при сезонном снижении концентрации фитопланктона.

3.4. Сезонная цикличность питания. Основной пик питания растительноядных копепод в высоких широтах связан с «цветением» фитопланктона. В период низкой концентрации фитопланктона те копеподы, которые остаются активными, дополняют свой рацион за счет других источников пищи, при этом их рацион обычно сильно снижается.

К числу копепод, не питавшихся в зимнее время, из исследованных нами в течение года относятся южный Calanoides acutus (Рис. 5) и северный Calanus hyperboreus (Рис. 6). Остальные антарктические виды, хотя и заметно снижали пищевую активность (кроме Ctenocalanus citer), сохраняли способность потреблять пищу. C. acutus и C. hyperboreus совершают сезонные миграции с большой амплитудой, зимуя на глубине до 1000-1500 (Воронина, 1984; Atkinson et al., 1997; Auel, Hagen, 2002; Hirche et al., 2006) в состоянии диапаузы, к которой мы подробнее обратимся позже. Несмотря на уход основной части популяции Metridia gerlachei зимой в глубину (Schnack-Schiel, 1998), активность питания этого вида за счет перехода к хищничеству снижается незначительно. Доля питающихся особей в популяциях Calanus propinquus и Rhincalanus gigas зимой резко падает, но часть животных продолжает питаться. Первый из этих видов, хотя в зимний период и уходит из поверхностного слоя, не погружается столь глубоко, как. C. acutus. Наши исследования показали, что при попадании в более благоприятные условия (биотоп с повышенной концентрацией пищи) C. propinquus начинают активно питаться, в то время как кишечники находившихся в том же «пятне» C. acutus оставались пустыми (Pasternak, Schnack-Schiel, 2001b.). Зимой R.  gigas рассредоточен по глубине от 100 до 1000 м (Schnack-Schiel, 1998). Питавшиеся особи не были связаны с пятнами повышенной концентрации. Большая доля неоформленной массы в кишечниках (Рис. 2) предполагает питание микрозоопланктоном и хищничество, что согласуется с мнением ряда авторов (Арашкевич, 1978; Marin, Schnack-Schiel, 1993; Pasternak, 1995). Мелкий рачок Microcalanus pygmaeus, потребляющий фитопланктон и детрит, практически не меняет своего вертикального распределения со сменой сезона, погружаясь лишь на 50-60 м (Schnack-Schiel, 1998). Ядро его популяции расположено под термоклином, и мы полагаем, что этот рачок в основном пользуется  оппортунистической тактикой добывания пищи, собирая  все доступные ему погружающиеся частицы.

Необычная для растительноядной копеподы тактика обнаружена у Ctenocalanus citer (Рис. 5,  Pasternak, Schnack-Schiel, 2007). Его пищевая активность намного выше в осенне-зимний период, чем в весенне-летний. Находясь в верхних слоях воды, рачок питается зимой связанными со льдом водорослями.

Рис. 5. Сезонные изменения активности питания (% самок и пятых копеподитных стадий с пищей в кишечнике) растительноядных антарктических копепод.

Нам удалось провести почти круглогодичное сравнение активности питания Calanus hyperboreus и C. finmarchicus, совместно обитающих в норвежском фьорде Маланген (Рис. 6).  Период питания у C. hyperboreus  был намного короче (с марта по июль), чем у C. finmarchicus (с марта по декабрь). Процент питавшихся особей за весь период питания был выше у  C. hyperboreus  - 80 и 100% у самок и пятых копеподитов против 35 и 52% у C. finmarchicus. Этот факт, как и прямая оценка величины рациона, которая обсуждалась выше, говорит о необычно высокой интенсивности питания C. hyperboreus  в период цветения.

Рис. 6. Сезонные изменеиня активности питания у самок и CV Calanus finmarchicus (левая панель) и тех же стадий C. hyperboreus (правая панедь). Черные кружки и сплошная линия - среднее значение длины пеллеты + SD; белые кружки и прерывистая линия - процент особей с пищей в кишечнике.

х х х

Выделены 4 типа сезонных циклов пищевой активности растительноядных копепод высоких широт с учетом времени начала (по отношению к цветению фитопланктона) и продолжительности периода питания, использованию диапаузы и синхронности при начале и окончании питания (Рис. 7). Тип I (тип «Calanus hyperboreus») характеризуется синхронным и ранним (еще до наступления максимума фитопланктона) началом периода питания. Этот период относительно короток и сменяется ранним переходом к диапаузе. Для этого типа характерна исключительно высокая удельная скорость питания, выше, чем у гораздо более мелких видов растительноядных копепод (Рис. 3). Тип II  (тип «C. finmarchicus») – питание наступает в период увеличения концентрации фитопланктона, причем пик питания приходится или на максимум «цветения» или слегка запаздывает. Хотя сезонная активность питания носит пиковый характер, питание с интенсивностью ниже максимальной происходит у части особей в течение почти  всего года. Этот тип также предполагает уход в глубину и диапаузу, но позднее, чем у представителей I типа. Тип III  (тип «Metridia gerlachei») используется животными, не делающими перерыва в сезонной активности на диапаузу. Активность их питания в осеннее-зимний период снижается незначительно. И, наконец, тип IV (тип «Ctenocalanus citer») – питание происходит в течение всего года. Однако в отличие от большинства растительноядных копепод, максимум пищевой активности которых наблюдается весной и летом, активность питания представителей этого типа достигает максимума в осенне-зимний период. В настоящее время к копеподам, использующим этот тип сезонной цикличности питания, можно отнести лишь C. citer.

Рис. 7. Сезонные циклы пищевой активности растительноядных копепод высоких широт. I - тип "Calanus hyperboreus" (C. glacialis, Calanoides acutus); II - тип "C. finmarchicus" (C. propinquus, C. glacialis, Rhincalanus gigas); III - тип "Metridia gerlachei" (M. longa, Microcalanus pygmaeus, C. propinquus,  Rhincalanus gigas); IV - тип "Ctenocalanus citer"

Глава 4. Репродуктивные стратегии растительноядных копепод высоких широт. 

Разнообразие жизненных циклов растительноядных копепод в значительной степени определяется особенностями их размножения. Связь процессов размножения и питания очевидна: самка должна быть обеспечена энергией сверх потребностей базового метаболизма, чтобы в ее организме могли формироваться и созревать ооциты. Начало и продолжительность периода размножения в условиях резко выраженной сезонной цикличности пищевых ресурсов имеют решающее значение, как для продукции яиц, так и для выживания потомства. Совпадение периода размножения рачков с периодом «цветения» фитопланктона и способ обеспечения процесса размножения энергией положены в основу анализа репродуктивных стратегий растительноядных копепод.

4.1. Cезонная цикличность в размножении. Естественно предположить, что у растительноядных копепод будет наблюдаться один сезонный максимум размножения, связанный с периодом цветения фитопланктона. Однако реальная картина гораздо разнообразнее. Используя собственные и опубликованные эмпирические данные, я выделяю основные типы репродуктивной активности копепод.

Изменение доли самок на стадии GS4 и числа зрелых ооцитов в гонадах указывают на два пика размножения у ключевого вида планктона северной Атлантики Calanus finmarchicus. Первый пик связан с размножением перезимовавшей популяции и совпадает с началом сезонного «цветения». Второй, наступающий раньше на шельфе и позже – в открытой части моря, был связан, скорее всего, с размножением новой генерации копепод этого года (Pasternak et al., 2004) и наблюдался на фоне снижения обилия фитопланктона. Однако активность питания C. finmarchicus была в этот период даже выше, чем во  время цветения (Рис 5). Возможно, C. finmarchicus в этот период потреблял, кроме фитопланктона, наногетеротрофов и детрит.

Calanus hyperboreus откладывает яйца задолго до «цветения», находясь в глубоких слоях воды (Conover, 1965, 1967; Smith, 1990; Hirche, Niehoff, 1996). Развитие яиц происходит целиком за счет накопленных в предшествующий период питания липидных резервов. По собственным наблюдениям, уже в мае в период цветения C. hyperboreus в Баренцевом море и Маланген-фьорде в северной Норвегии не размножался. Большая часть самок, собранных в поверхностном слое в это время, обладала неразвитыми гонадами (стадия GS 1), меньшая – GS 5 (стареющие самки). 

В ранних работах предполагалось, что сезонная периодичность процессов размножения Calanus glacialis сходна с таковой у C. finmarchicus. В дальнейшем было показано, что, по крайней мере, часть популяции C. glacialis откладывает яйца еще до начала цветения, подобно C. hyperboreus.  Tourangeau, Runge (1991) связывали начавшийся процесс размножения с питанием подо льдом. Smith (1990) предположила, что источником энергии для раннего размножения служат липидные резервы. Наши наблюдения в проливе Фрама также подтверждают раннее начало размножения у C. glacialis до начала «цветения» при низкой концентрации хлорофилла как в толще воды, так и подо льдом, за счет липидных резервов. 

В популяциях антарктических копепод периодичность размножения тоже хорошо выделяется по изменению доли зрелых самок на стадии GS4 в течение года (Schnack-Schiel, 1998; собственные данные). Помимо основных четырех сезонов, автор выделяет переходный период от зимы к весне (или раннюю весну), что объясняется существенными изменениями, происходящими  в этот период (с одной стороны, «весна света», а с другой – столь же низкая, как в середине зимы, концентрация хлорофилла). У Calanoides acutus и Calanus propinquus максимальная численность зрелых самок отмечена весной (начало цветения), у Microcalanus pygmaeus и Ctenocalanus citer в летне-осенний период (после цветения), а у Metridia gerlachei летом (в разгар цветения). Самый короткий период размножения из всех этих видов у C. acutus, затем в порядке возрастания следуют C. propinquus, C. citer,  M. gerlachei и, наконец, размножающийся практически круглогодично M. pygmaeus. О сезонном изменении доли зрелых самок в популяции Rhincalanus gigas данных нет, но по имеющимся сведениям о растянутом (с весны до поздней осени) периоде размножения (Ommaney, 1936; Voronina, 1970; Воронина и др., 1980; Atkinson, 1991; Marin, Schnack-Schiel, 1993; собственные данные) этот вид можно поместить рядом с M. gerlachei.

Оценки продолжительности и времени начала периода размножения, полученные при определении доли самок со зрелыми гонадами в популяции, говорят о потенциальном репродуктивном сезоне. Реальный период откладки яиц у значительной части копепод ограничен, по-видимому, поступающей в организм самки энергией. Изменения интенсивности продуцирования яиц во времени свойственны всем копеподам, но параметры цикличности различны и связаны с прочими особенностями жизненных циклов (состав пищи и стратегии питания, особенности жиронакопления, диапауза, способы защиты от хищников). 

4.2. Связь размножения с питанием. На полевых данных редко удается обнаружить зависимость скорости продукции яиц от концентрации  фитопланктона. Отчасти это связано с тем, что копеподы, кроме фитопланктона, используют другие источники пищи. Основную же роль играет запаздывание между формированием яиц и потреблением пищи. Минимальное время, необходимое для перехода энергии пищи в ооциты, у Calanus finmarchicus составляет 2-3 дня (Hirche, 1990; Hirche et al., 1997; Niehoff et al., 1999). У копепод, накапливающих жировые запасы и впадающих в диапаузу, связь между размножением и питанием еще более опосредована.  Временной лаг у них может составлять до восьми месяцев. Одновременное использование при размножении энергии, поступающей с пищей, и запасенной в липидах, еще более усложняет картину.

4.2.1. Развитие гонад и созревание ооцитов. Гипотезу о том, что у большинства растительноядных копепод формирование гонад и начальные стадии оогенеза происходит в основном  за счет запасенных жиров (Niehoff, Hirche 1996), мы проверили, исследуя созревание гонад у самок Calanus finmarchicus в Норвежском море. Была получена достоверная отрицательная корреляция между степенью зрелости гонад и объемом жира (коэффициент корреляции Спирмэна R= - 0.56, p<0.001).  Это показывает, что формирование гонад в отсутствии питания происходит за счет накопленных ранее липидных запасов.

Несмотря на достижение полной зрелости гонад за счет липидов, яйца у Calanus finmarchicus до конца не созревают и вымет не происходит, пока самка не начинает питаться. Питание на завершающей стадии играет роль скорее триггера, чем источника энергии. Так, наши данные указывают, что полностью созревшие ооциты появляются в гонадах C. finmarchicus у побережья северной Норвегии уже в марте, в самом начале увеличения концентрации фитопланктона и крайне низкой активности питания. 

Иная картина наблюдается у C. hyperboreus, у которого все стадии формирования яиц осуществляются за счет липидных резервов (Heinrich, 1962; Conover, 1967; Smith, 1990; Hirche, Niehoff, 1996). У C. glacialis первые кладки полностью обеспечиваются внутренними энергетическими запасами, а последующие – за счет питания во время «цветения» фитопланктона. Исследователи расходятся во взглядах на роль раннего размножения (до начала питания) у C. glacialis: Smith (1990) считает, что оно играет определяющую роль в выживании популяции, а Hirche, Kattner (1993) и Melle, Skjoldal (1998) - что эта роль незначительна. Мы вернемся к адаптивному значению раннего размножения в главе 7.

Связь размножения и питания у антарктических копепод гораздо менее изучена. По-видимому, большинство из них нуждается в притоке свежей энергии для завершения оогенеза, однако, возможно, Calanoides acutus, подобно C. glacialis, может начинать размножение, не приступив к питанию, впоследствии  увеличивая скорость продукции яиц при увеличении концентрации фитопланктона (Varpe et al., 2007).

4.2.2. Продукция яиц и обеспеченность пищей. Изменчивость связи между продукцией яиц и скоростью питания в зависимости от временных масштабов исследований проанализирована нами в масштабах месяцев, суток, часов на примере Сalanus glacialis и C. finmarchicus из Баренцева моря (Рис. 8, по Pasternak et al., 2002). Скорость питания оценивалась по числу выделенных (в лаборатории) или собранных седиментационными ловушками (в море) фекальных пеллет, продукция яиц - по числу выметанных (в лаборатории) или собранных батометром (в море) яиц.

Возрастание продукции яиц с увеличением потребления пищи при 24-часовых наблюдениях обнаружена и у C. finmarchicus, и С. glacialis, но лишь у первого вида эта зависимость существенна и достоверна. Вероятно, причина различия кроется в том, что С. glacialis в большей степени, чем C. finmarchicus, зависит от энергии запасенных жиров и в

Рис. 8. Зависимость между продукцией яиц и активностью питания копепод в масштабах месяцев, суток и часов. Вверху: одновременно полученные оценки концентрации яиц  и пеллет 2-х видов калянусов в марте-августе в Баренцевом море. На двух других графиках: результаты экспериментальных оценок продукции яиц и пеллет.

меньшей - от условий питания непосредственно перед кладкой. При почасовом наблюдении обнаруженная положительная зависимость меняется на отрицательную, т.е, во время откладки яиц самка C. finmarchicus прекращает питание. При осреднении полевых данных по месяцам выявлена четкая положительная связь между двумя процессами (Табл. 1).

Таблица 1. Связь между концентрацией яиц, науплиев и фекальных пеллет Calanus finmarchicus и C. glacialis и концентрацией пищи в слое 0-100 (март, май, июль 1999) в Баренцевом море. Приведены коэффициенты корреляции Спирмэна.

Фекальные пеллеты

Яйца

Науплии

RS

p

RS

p

RS

p

Общий фитопланктон

0.16

0.590

0.36

0.223

0.32

0.288

«Съедобный» фитопланктон*

0.63

0.020

0.59

0.032

0.66

0.014

Фитопланктон и простейшие

0.66

0.001

0.62

0.025

0.69

0.009

Фекальные пеллеты

0.68

0.011

0.83

0.000

Яйца

0.91

0.000

*В категорию «съедобного» фитопланктона включены клетки размером 5-80 микрон; в нее не попали весьма многочисленные мелкие жгутиковые и Phaeocystis pouchettii

Оценка величины кладки яиц у трех доминирующих видов северного полушария, Calanus hyperboreus, C. glacialis и C. finmarchicus, проведенная до начала сезонного развития фитопланктона и во время «цветения», показала, что в условиях сезонно низкой концентрации хлорофилла лишь C. hyperboreus отличался значительным размером кладки (Рис. 9). Количество яиц в кладке C. glacialis было невелико, а C. finmarchicus вообще не откладывал яиц. В период «цветения», напротив, C. hyperboreus не размножался, а C. finmarchicus приступил к размножению. Величина кладки у C. glacialis заметно возросла.

Периодом, предшествующим «цветению», я называю период с крайне низкой концентрацией хлорофилла (< 0.1 мкг л-1).

Различные типы репродуктивного ответа на возрастание концентрации фитопланктона были выявлены нами на примере двух массовых антарктических видов, Calanoides acutus и Metridia gerlachei на постоянной планктонной станции в декабре 2003 г. в море Уэдделла. По мере развития «цветения» продукция яиц самками C. acutus увеличилась от 14 до 30 экз сут-1 при возрастании доли питающихся самок от 6 до 60% и увеличении числа фекальных пеллет от 33 до 65 экз сут-1. Первые кладки были сделаны в основном за счет липидных запасов, в дальнейшем возрастала роль энергии, вновь поступающей с пищей. Продукция яиц самками M. gerlachei (22-41 экз инд-1 сут-1) варьировала незакономерно на фоне практически постоянной пищевой активности (20-27  пеллет инд-1 сут-1). M. gerlachei питается круглый год, и заметного возрастания активности питания этого вида по мере развития цветения не наблюдалось.

Рис. 9. Продукция яиц копеподами с разными репродуктивными стратегиями  в период весеннего "цветения" фитопланктона и в предшествующий "цветению" период.

Зависимость генеративных процессов от обеспеченности пищей проявляется при формировании гонад, созревании ооцитов и продуцировании яиц. У одних копепод весь генеративный цикл может проходить за счет липидных резервов  (Calanus hyperboreus), у других поступление новой пищи необходимо лишь на завершающих стадиях формирования яиц (C. finmarchicus), у третьих практически весь цикл должен быть обеспечен поступлением свежей пищи (Metridia gerlachei).

4.3. Типы репродуктивных стратегий. Анализ полученных данных по приуроченности периода размножения копепод к «цветению» фитопланктона, продолжительности репродуктивной активности и связи ее с процессом питания позволил выделить у растительноядных копепод высоких широт три основных типа репродуктивных стратегий.

Не у всех растительноядных копепод размножение приурочено к «цветению» фитопланктона. К числу копепод, не нуждающихся в свежей пищи для начала вымета яиц, относится Calanus hyperboreus, размножающийся задолго до начала «цветения». Этот рачок, зимующий в глубине, откладывает яйца до начала сезонного подъема в поверхностные слои. C. glacialis и Calanoides acutus также могут начинать продукцию яиц до начала питания, однако у этих видов размер кладки при интенсивном питании существенно возрастает. То есть, по признаку начала продукции яиц за счет липидов эти виды сходны с C. hyperboreus, но по признаку ускорения продуцирования с увеличением потребления пищи они ближе к C. finmarchicus. C. finmarchicus не приступает к размножению, не начав питания. Период размножения у копепод этого типа более растянутый, чем у C. hyperboreus, что связано с более продолжительным периодом пищевой активности в поверхностных слоях.

Еще более растянут период размножения у многих более мелких копепод. Так,  Microcalanus pygmaeus размножается практически круглый год. Среди возможных причин следует отметить гораздо меньшие, чем у крупных копепод, липидные резервы, что не позволяет им произвести большое число потомков за короткий период. Пищевая пластичность позволяет им находить корм в течение всего года. 

х х х

Предлагаемая схема репродуктивных стратегий копепод высоких широт основана на оригинальных и литературных данных (Рис 10). Определяющими параметрами мы считали: а) время начала размножения по отношению к «цветению» фитопланктона, б) продолжительность периода размножения и в) источники энергии для размножения.

Рис. 10. Репродуктивные стратегии растительноядных копепод высоких широт. Над кривыми репродуктивной активности приведены источники энергии для размножения. Круги - запас липидов, многолучевые звезды - энергия пищи. ВЭ - восковые эфиры, ТАГ – триацилглицерины (о составе липидов подробнее – в гл. 6). Примеры: I - Calanus hyperboreus размножается до начала цветения целиком за счет запасенных липидов;  II – C. finmarchicus - размножается после начала цветения, за счет как липидов, так и вновь потребленной пищи; III - Microcalanus pygmaeus - размножается круглый год, в основном за счет вновь потребленной пищи.

Репродуктивная стратегия I - размножение с резким сезонным пиком, до цветения фитопланктона. Типичный пример - Calanus hyperboreus. Этой стратегии может следовать  C. glacialis и, возможно, Calanoides acutus; она характерна также для представителей р. Neocalanus из Тихого океана (Гейнрих, 2002; Miller, Clemons, 1988). II  - размножение с выраженным пиком в период цветения фитопланктона. Ей следуют C. finmarchicus, C. propinquus, Rhincalanus gigas, которые размножаются после начала питания, за счет, как липидов, так и вновь потребленной пищи. III  растянутое размножение, слабо связанное с «цветением» фитопланктона. Этой стратегии следуют копеподы, питающиеся и размножающиеся в течение практически всего года (Microcalanus pygmaeus, Metridia gerlachei, M. longa, Ctenocalanus citer).

Глава 5. Защита от хищников у пелагических копепод: упреждающие и ответные тактики.

Традиционно при исследовании структуры и функционирования планктонных сообществ основное внимание уделялось обеспеченности организмов пищей («bottom-up» эффекты). В последнее время все большая роль отводится влиянию хищников («top-down» эффект, Verity, Smetacek, 1996). Широко признается, что хищничество не только важнейший экологический фактор, но и фактор отбора, определяющий эволюцию целого ряда адаптаций в популяциях жертв, как в поведении (Gliwicz, 1986) и морфологии (Havel, 1987), так и в стратегиях жизненных циклов (Reznick et al., 1990).

Планктонными копеподами питаются как позвоночные (личинки и мальки всех рыб, взрослые планктоядные рыбы, птицы, киты), так и беспозвоночные (хетогнаты, хищные копеподы, медузы, эвфаузииды и др.) животные. Трудно дать в общем виде оценку риска, исходящего от разных групп хищников, тем более, что роль этих хищников изменяется в зависимости от сезона и района. Чаще всего, наибольшая смертность крупных планктонных копепод связана с выеданием  рыбами (Brooks, Dodson, 1965; Zaret, 1980; Brodeur et al., 2000; De Robertis et al., 2000; Kaartvedt, 2000; Ciannelli et al., 2004; Leising et al., 2005). 

Выделяют 4 группы способов защиты планктона от хищников: химические, морфологические, поведенческие и системные (связанные с жизненным циклом) (Verity, Smetacek, 1996). Другой подход к классификации способов защиты основан на  выделении 1) постоянных защитных образований и реакций, 2) возникающих в присутствии хищников («inducible defenses») и 3) отсутствие каких бы то ни было защитных приспособлений (Cohen, Forward, 2005).

Принимая во внимание оба подхода, мы делим применяемые копеподами способы защиты на две крупные категории, «упреждающие» и «ответные», и дальнейшее разделение на морфологические, поведенческие и системные способы проводим внутри этих категорий. Под «упреждающими» мы понимаем все адаптации, не связанные с прямым воздействие хищника, а возникающие под воздействием каких-либо сигнальных факторов. В среде с циклическим закономерным функционированием таким фактором, заблаговременно сигнализирующих о скором увеличении пресса хищников, могут служить изменения освещенности и температуры. «Ответные» защитные реакции возникают лишь в присутствии хищника в ответ на химические, гидродинамические и зрительные стимулы. 

5.1. Упреждающие способы защиты от хищников.

Основной морфологический способ  защиты планктонных копепод - прозрачность их тела. Наиболее характерным примером поведенческих способов защиты служат суточные вертикальные миграции. Большинство авторов сходятся во мнении, что избегание зрительных хищников (рыб-планктофагов) является основной причиной суточных миграций растительноядного зоопланктона (Zaret, Suffern, 1976; Ohman, 1990; Lampert, 1993), который питается ночью в поверхностных слоях, а днем опускается в глубину, спасаясь от хищников.

В работе основное внимание уделено системным способам защиты. В морской среде у растительноядных копепод широко распространены модификации жизненных циклов, связанные с заблаговременным уходом (в пространстве и во времени) из опасных биотопов. Большинство копепод высоких широт совершает сезонные и онтогенетические миграции, откармливаясь в богатых пищей, но опасных поверхностных слоях летом и погружаясь в глубину зимой. Чаще всего, недостаток корма зимой считался главной причиной ухода из поверхностных слоев.

Начало миграции в глубину у разных видов происходит в разное время. Самки Calanus hyperboreus прекращают питаться и уходят из поверхностных слоев в начале лета, когда концентрация пищи максимальна, а старшие копеподиты (CIV и CV) на месяц позже (Pasternak et al., 2001). C. finmarchicus в это время не только продолжает питаться в верхних слоях, но и демонстрирует максимум пищевой активности. Пресс зрительных хищников на крупных рачков сильнее (Zaret 1980; Гиляров 1987; Lazzaro, 1987), что сдвигает их уход из поверхностных слоев на более раннее время. Копеподы, активные круглый год, обычно обладают мелкими размерами и растянутым размножением (например, Oithona spp., Microcalanus pygmaeus), что позволяет распределить риски (гипотеза «bet  hedging») по большей части года.  Весь жизненный цикл Ctenocalanus citer проходит в поверхностном слое. Я предполагаю, что сдвиг его максимальной пищевой активности на осенне-зимний период связан с избеганием хищников. Заполненный кишечник увеличивает заметность рачка, поэтому в период максимального обилия хищников в весенне-летний период он снижает питание.

Изменения в жизненном цикле под влиянием хищников возникают и у пресноводных копепод, для которых механизмы взаимодействия удалось исследовать более подробно. Нами была обнаружена «личиночная диапауза» (sensu Алексеев, 1990) в летнее время у копеподы Eudiaptomus graciloides (Pasternak et al., 1996; Pasternak, Arashkevich, 1999) в озере с высоким прессом рыб-планктофагов (Boikova, 1986). Вместо сменяющих друг друга пиков последовательных возрастных стадий обнаружена аккумуляция старших копеподитов (Рис. 11), большая часть которых погружалась в

Рис. 11. Различные стратегии жизненного цикла Eudiaptomus graciloides. Вверху: типичное чередование последовательных копеподитных стадий при низком прессе хищников (оз. Кривое, по М.Б. Ивановой, 1975). Внизу: аккумуляция старших стадий  из-за летней диапаузы при высоком прессе хищников в оз. Глубоком (по Pasternak, Arashkevich, 1999).

гиполимнион. Скорость развития (с поправкой на температуру) у особей в гиполимнионе, где они были недоступны для хищников, снижалась более чем в 2 раза. В озере Кривом, где пресс планктофагов был  невелик, популяция  E. graciloides развивалась непрерывно в течение летнее-весеннего сезона (Иванова, 1975). Diaptomus sanguineus переходил от продукции субитанных к откладке покоящихся яиц в прудах с высокой численностью рыб-планктофагов (Hairston 1987).

5.2. Ответные способы.

При возникновении угрозы хищничества окрашенные рачки становятся более прозрачными (Hansson, 2004; Vestheim, Kaartvedt, 2006), что может рассматриваться как «ответный» механизм защиты. Широко распространенная тактика защиты зоопланктона от хищников, суточные вертикальные миграции (СВМ), проявляется по-разному при разном прессе хищников. Так, увеличение концентрации кайромонов хищников (рыб и гребневиков) меняло характер и параметры СВМ у Calanopia americana (Cohen, Forward, 2005). Мы показали, что при увеличении пресса рыб-планктофагов у Eudiaptomus gracilis возникают миграции, приводящие к образованию плотных придонных скоплений рачков в сублиторали.

В рамках данной работы наибольшее внимание привлекают системные изменения (изменения в жизненных циклах), происходящие в ответ на появление хищников.  К системным изменениям относятся более ранее генеративное созревание при меньших размерах или увеличение размера кладки, что наблюдали у кладоцер (Stibor, 1992; De Meester et al., 1995; Gliwicz, Boavida, 1996; Sakwiska, Dawidowicz, 2005).  Хотя прямых сведений о подобных модификациях цикла у копепод к настоящему времени нет, некоторые результаты позволяют предположить, что сходные ответы могут быть и у морских копепод. Так, размер половозрелых самок копепод внутри популяции может различаться на 20-30% (например, по нашим данным, самки зимней и весенней генерации C. finmarchicus из Норвежского моря). При угрозе самки циклопов могут раньше приступать к формированию яйцевых мешков, чем в благоприятной ситуации. 

 

  х х х

Мы предлагаем следующую схему основных оборонительных тактик растительноядных копепод (рис. 12).  Граница между упреждающими и ответными способами защиты условна, однако в своих крайних проявлениях они хорошо различаются. При угрозе, исходящей от рыб-планктофагов, разница в размерах и скорости плавания между хищником и жертвой настолько значительна, что ответные реакции гораздо менее эффективны, чем упреждающие. Предотвратить возможную встречу с хищником, заблаговременно покинув опасный биотоп, более выгодно.

Рис. 12. Оборонительные тактики растительноядных копепод (в скобах даны примеры).

На доступность копепод хищникам может существенно влиять зараженность паразитами, которая влияет на все аспекты экологии хозяев и модифицирует их жизненные циклы. Данных для морских копепод к настоящему времени мало для того, чтобы уверенно оценивать роль паразитов в жизненных циклах рачков. Хищничество и паразитизм, будучи мощными факторами отбора, часто действуют совместно.

Глава 6. Диапауза и переживание неблагоприятных условий: экологические и метаболические аспекты.

Наиболее радикальной из адаптаций копепод, способствующих переживанию неблагоприятных периодов,  является диапауза. Это состояние у копепод аналогично диапаузе насекомых (Elgmork, Nilssen, 1978). Помимо защитной функции, диапауза играет важную роль, синхронизируя размножение и рост младших стадий в благоприятных условиях (Santer, Lampert, 1995). Диапауза у копепод наблюдается на разных стадиях развития и подразделяется на эмбриональную, личиночную и имагинальную (Алексеев, 1990; Zeller et al., 2004). У животных в диапаузе снижается метаболизм и подвижность, приостановливается рост и развитие (Алексеев, 1990; Hutchinson, 1967; Mauchline, 1998).

Миграции – уход от неблагоприятных условий в пространстве, диапауза  - во времени. В морях диапауза тесно связана с перемещением в пространстве. При эмбриональной диапаузе, характерной для прибрежных и мелководных районов, покоящиеся яйца копепод погружаются на дно. Старшие копеподиты и взрослые особи впадают в диапаузу, опускаясь в глубину.

6.1. Накопление и расходование липидов. Растительноядные копеподы в период цветения фитопланктона накапливают липиды, позволяющие пережить зиму без пищи в диапаузе, а следующей весной перелинять, подняться к поверхности и приступить к размножению. Высокое содержание энергии делает липиды наиболее подходящим энергетическим резервом (Lee et al., 2006).

Мы полагаем, что два периода в основном определяют динамику жировых резервов: цветение фитопланктона, во время которого идет накопление липидов, и переход от диапаузы к активной жизнедеятельности, во время которого основная часть липидов утилизируется.  На квазистационарной станции в море Уэдделла во время развития весеннего «цветения» нам удалось детально проследить динамику накопления липидов у копепод с разным способом переживания неблагоприятных условий. Общее содержание липидов у CV C. acutus за три недели увеличилось более чем в 2 раза, а у Metridia gerlachei и Calanus propinquus лишь на 1-4% (Рис. 13). Скорость накопления

липидов в период цветения у C. acutus выше, чем у других антарктических видов. Удельный рацион C. acutus выше, чем у C. propinquus. У экологически сходного арктического вида С. hyperboreus удельная скорость питания в период цветения такжн значительно выше, чем у более мелких совместно обитающих копепод (Рис. 3). Оба периода, накопления и расходования липидов, были охвачены круглогодичными измерениями объема жирового мешка у  CV С. hyperboreus и C. finmarchicus, которые мы проводили во фьорде Маланген в северной Норвегии. Объем жира у С. hyperboreus начал увеличиваться в марте, когда фитопланктон лишь начал развиваться, а в апреле уже достиг максимума (Рис. 14), в то время как у C. finmarchicus жир накапливался постепенно с мая (максимум цветения) по август (Pasternak et al., 2001). У С. hyperboreus, вида с более продолжительной диапаузой, как питание, так и накопление жира происходит с чрезвычайно высокой интенсивностью в очень ограниченный период.

Рис. 14. Размер гонад (сплошная линия) и объем жирового мешка (прерывистая линия) у CV Calanus finmarchicus и C. hyperboreus из фьорда в северной Норвегии (слой 100-200 м). С конца лета на фоне уменьшения объема жира увеличивается размер гонад.

У растительноядных копепод высоких широт основным резервным веществом служат 2 класса липидов: восковые эфиры (ВЭ) и  триацилглицерины (ТАГ). У видов с продолжительной диапаузой содержание ВЭ обычно высоко, за исключением C. propinquus, у которого преобладают ТАГ (Schnack-Schiel et al., 1991; Hagen et al., 1993; Kattner, Hagen, 1995). Наибольшие запасы высококалорийных ВЭ обнаружены у видов с наиболее продолжительной (до 8-9 месяцев) облигатной диапаузой, C. hyperboreus в северном полушарии и C. acutus в южном. Мы показали, что жировые запасы самок C. acutus в декабре на 85-90% состоят из ВЭ, доля ТАГ не превышает 1%. Содержание ВЭ у CIV и CV в среднем ниже (соответственно 56 и 78%). Доля жирных кислот и спиртов с 22 атомами углерода, обеспечивающих повышенную калорийность жира, у этого вида также значительно выше, чем у остальных антарктических видов. Содержание ВЭ в начальный период цветения у C. propinquus составляло 0.4-2%, у M. gerlachei - 7%, а ТАГ – 35-55% и 10%, соответственно.

По нашим расчетам, энергия накопленных липидов во много раз превышает расходы на базовый метаболизм C. propinquus (Drits et al., 1993). Это согласуется с современными представлениями о расходовании запасенных липидов в основном не на метаболизм, а на развитие гонад и ооцитов, а также подъем к поверхности (Hirche, Kattner, 1993; Hagen, Schnack-Schiel, 1996; Jnasdttir, 1999). Одновременная оценка объема жира и размера гонад у CV С. hyperboreus и C. finmarchicus выявила их реципрокную связь (Pasternak et al., 2001). Та же зависимость выявлена нами и для самок - зрелые самки C. acutus содержали меньше жира с более низким содержанием ВЭ.

Как общий запас жира, так и его состав указывают на то, что к длительной зимовке без пищи наиболее приспособлены C. hyperboreus на севере и C. acutus на юге. Скорость накопления и общий запас липидов у них выше, чем у других видов. Выполненные нами одновременные исследования жировых запасов и стадии зрелости гонад арктических и антарктических копепод подтвердили представление о важнейшей роли липидов в генеративном развитии копепод.

6.2. Снижение уровня метаболизма. Нами впервые были получены оценки скорости метаболизма в «глубинной» и «поверхностной» частях популяций трех видов антарктических копепод. Скорость дыхания, определенная по активности ЭТС, у погрузившихся самок и CV Calanoides acutus из моря Уэдделла была, с поправкой на температуру, в 8 раз ниже, чем у остававшихся в поверхностном слое особей. Экскреция аммония и фосфата снижалась более чем вдвое (Рис. 15). Также пониженная скорость экскреции и дыхания наблюдалась у «глубинных» Calanus propinquus, в то время как дыхание самок и CV Rhincalanus gigas в поверхностных и глубинных слоях не различалось (Pasternak et al., 1994; Pasternak, Schnack-Schiel, 2001). Это показывает, что погрузившиеся C. acutus и C. propinquus были в состоянии диапаузы, а R. gigas - в активном состоянии.

Рис. 15. Скорость дыхания и экскреции у массовых видов антарктических копепод из поверхностных (0-100 м, светлые прямоугольники) и глубинных (500-1000 м, заштрихованные прямоугольники) слоев в период перехода от активной фазы развития популяций к диапаузе. Данные приведены к средней температуре поверхностного слоя.

В северном полушарии у зимующего Calanus hyperboreus дыхание снижалось

в 2 раза (Auel et al., 2003), а у C. finmarchicus в 5 раз по сравнению с активными особями в поверхностном слое (Hirche, 1983, 1996). Практическая неподвижность животных в диапаузе делает их менее заметными для хищников, особенно «тактильных» (Gerritsen, Strickler, 1977; Greene, 1986; Bagien et al., 2001), а низкий уровень метаболизма позволяет экономить энергию, необходимую для зимовки, развития гонад, линьки и подъема к поверхности после окончания диапаузы.

6.3. Развитие генеративной системы во время диапаузы. Остановка роста и развития копепод считается одним из основных признаков диапаузы. Тем не менее, в период диапаузы происходит закладка и, по меньшей мере, начальный этап созревания ооцитов. Таким образом, диапауза не означает полной остановки развития, так как генеративная система продолжает развиваться. Кроме того, часть энергии тратится на линьку.

Так как в диапаузе копеподы не питаются, жизнедеятельность и развитие генеративной системы обеспечиваются накопленным жиром.  Примерно половина жировых запасов Calanus helgolandicus расходуется на гонадогенез и линьку CV в половозрелых особей (Gatten et al., 1980). Однако было неизвестно, происходит ли развитие и рост гонад только после того, как пройдена большая часть диапаузы и внутренние механизмы сигнализируют, что жира сохранилось достаточно для завершающего этапа, или развитие гонад идет в течение всей диапаузы.

Чтобы выявить характер сезонного развития гонад и динамики липидов, мы оценивали состояние гонад и объем жира у CV Calanus hyperboreus и C. finmarchicus в течение всего года. Полученные результаты показали, что  в течение всей диапаузы (с июля по декабрь у C. hyperboreus и с августа по февраль у C. finmarchicus) происходит постепенное увеличение в размере и дифференциация гонад у особей в глубинных слоях (Рис. 14, Pasternak et al., 2001). Параллельно у обеих копепод уменьшается объем жира. В течение всего периода, но чаще к окончанию диапаузы в популяциях встречаются особи, не содержавшие липидов, и, по-видимому, обреченные на вымирание. У многих из них гонады были хорошо развиты. Их дальнейшее развитие, очевидно, останавливалось лишь нехваткой энергии. Созревание гонад у  CV C.  hyperboreus начиналось и завершалось раньше, чем у совместно обитающего C. finmarchicus, что согласуется с ранним началом размножения первого вида.

Полученные результаты убедительно свидетельствуют, что в период диапаузы у CV происходит непрерывное развитие гонад параллельно с расходованием жировых запасов, линька в половозрелых особей и созревание ооцитов.

6.4. Сигналы к началу и окончанию диапаузы. Стимулы к началу и завершению диапаузы, в основном изучавшиеся на пресноводных копеподах (обзоры – Алексеев, 1990; Dahms, 1995; Williams-Hoze, 1997), до конца не выяснены.  Как возможные триггеры рассматривались изменения освещенности, температуры, концентрации пищи, уровня жиронакопления и пресса хищников (Cooley, 1978; Алексеев,1984, 1990; Marcus, 1980; Hairston, 1987; Kaartvedt, 1996; Pasternak, Arashkevich, 1999; Niehoff, Hirche, 2005). Большинство авторов склоняется к тому, что основной сигнальный фактор – фотопериод, а температура лишь модифицирует его эффект (Hairston et al., 1990; Ban, 1992; Pasternak, Arashkevich, 1999). В морских биотопах освещенность также рассматривалась как фактор, инициирующий погружение в глубину и впадение в диапаузу у каляноид (на примере Calanus finmarchicus, Miller et al., 1991). Другие авторы нашли, что C. glacialis прекращает питаться и размножаться при повышении температуры в поверхностном слое выше 6оС и уходит в диапаузу, несмотря на высокую концентрацию корма в поверхностных слоях (Kosobokova, 1999; Niehoff, Hirche, 2005).

По нашим данным, длина фотопериода играла решающую роль при переходе Eudiaptomus graciloides от продукции субитанных к откладке покоящихся яиц. Увеличивая в экспериментальных условиях осенью длину фотопериода, мы смогли задержать переход к продукции покоящихся яиц самками E. graciloides (Pasternak, Arashkevich, 1999). Изменяя температурные и пищевые условия, мы не получили подобного результата. Сигналы к терминации диапаузы мы исследовали, помещая покоящиеся яйца  в темноту при пониженной температуре (7о С) на 2-3,5 месяца. Науплии появлялись после перенесения покоящихся яиц в условия повышенной температуры (20-21о С). Вылупление происходило даже в темноте, но  ускорялось на свету. Науплии выклевывались более дружно при имитации зимних условий в течение 3,5, чем 2 месяцев. Эти результаты хорошо согласуются с данными по насекомым, где повышение температуры до завершения эндогенной фазы (наиболее глубокая диапауза, связанная с относительной независимостью от внешних условий) приводит к десинхронизации процесса активации (Mansingh, 1971; Алексеев, 1990). По завершении эндогенной фазы животные становятся восприимчивы к внешним сигналам.

Мы полагаем, что основным сигнальным фактором, инициирующим вхождение копепод в диапаузу, служит изменение фотопериода, как наиболее регулярного явления, надежно указывающего на изменения в среде. Вопрос о терминации диапаузы сложнее, так как трудно согласиться с мнением, что на глубине около 1000 м животные оценивают изменения в освещенности (Miller et al., 1991). Внутренние «биологические часы» или спонтанная реактивация представляются более вероятными.

6.5. Диапауза и миграции. Практически все крупные массовые виды копепод-фитофагов из высоких широт обитают в большом диапазоне глубин и зимой совершают миграции из поверхностных слоев на глубину (Виноградов, 1968; Воронина, 1984). Глубина погружения и рассредоточение в столбе воды или, напротив, концентрация в сравнительно узком слое различаются. Глубже всего (до 1000-2500 м у Calanus hyperboreus и Calanoides acutus) обычно погружаются копеподы в состоянии диапаузы. Однако не все копеподы, опустившиеся зимой в глубину, находятся в диапаузе. Metridia gerlachei, погрузившись зимой в глубину, переходит к хищничеству и/или детритофагии, сохраняя активность весь год. У более мелких копепод (Microcalanus pygmaeus, Ctenocalanus citer), остающихся активными зимой, амплитуда сезонных миграций меньше. Крупные Calanus propinquus и Rhincalanus gigas, погружаясь в глубину  зимой,  в зависимости от условий питания могут впадать в диапаузу или оставаться активны. По сравнению с облигатно диапаузирующим C. acutus, эти копеподы могут питаться более крупными пищевыми частицами и хищничать, а их липидные резервы ниже. Диапауза у них не такая глубокая, и при попадании в благоприятные условия они могут сравнительно быстро перейти в активное состояние.

Так как в диапаузе копеподы малоподвижны и не реагируют на внешние  стимулы, в верхних слоях они были бы беззащитны перед зрительными хищниками. Лишь уходя в недоступные для зрительных хищников (рыб) слои, рачки обеспечивают себе относительную безопасность. Копеподам, сохраняющим активность зимой, выгодно рассредоточиться – это позволяет им снизить риск выедания хищниками и конкуренцию за скудный пищевой ресурс. Это подтверждается их более «растянутым» профилем вертикального распределения зимой.

х х х

Возможность использования такого мощного защитного и синхронизирующего механизма, как диапауза, крайне важна при переживании неблагоприятного периода в среде с выраженной цикличностью. У морских копепод диапауза обязательно сопровождается погружением в глубокие слои воды. Возможность впадать в диапаузу зависит от способности копепод накапливать значительные липидные резервы, в первую очередь, высококалорийные восковые эфиры. Необходимая для этого быстрая аккумуляция энергии обеспечивается интенсивным питанием в плотных скоплениях корма. Принципиальным является выход из диапаузы и начало активной фазы к началу «цветения» фитопланктона.

Глава 7. Стратегии жизненных циклов растительноядных копепод в среде с резко выраженной цикличностью.

Обычно питание, размножение, диапауза и особенности жиронакопления копепод высоких широт рассматривались по отдельности, чаще всего в весенне-летний период. Основное внимание уделялось закономерностям питания, и циклический характер обилия пищи помещался во главу угла при объяснении особенностей жизненного цикла (например, Hirche, 1996). В дальнейшем больше внимания стали уделять генеративным стратегиям (Hirche, Kosobokova, 2003; Pasternak et al., 2004 и др.).  Роль такого важного экологического фактора, как пресс хищников, в формировании жизненных циклов копепод, недооценена. Мы полагаем, что сезонный пик пресса хищников может оказывать не меньшее влияние на уход копепод в диапаузу, чем снижение концентрации пищи.

7.1. Основные типы жизненных циклов. Я рассматриваю формирование жизненного цикла растительноядных копепод как компромисс между требованиями питания, размножения и защиты от хищников. Присущие разным копеподам характерные особенности этих процессов и их различные сочетания приводят к возникновению многообразия жизненных циклов.

Предлагаемая концепция позволила свести это многообразие к четырем основным типам (рис. 16). Прежде всего, это 2 типа циклов, связанных с избеганием «трофогенной зоны» в неблагоприятный сезон и 2 типа циклов, связанных с приспособлением к ней. Под «трофогенной зоной» мы понимаем верхние слои воды с повышенной концентрацией доступной пищи и зрительных хищников. Копеподы, использующие стратегии избегания, уходят на глубину и впадают в диапаузу при сезонном уменьшении доступности пищи.

Рис. 16. Стратегии жизненных циклов растительноядных копепод высоких широт. Репродуктивный запас энергии – часть общего запаса энергии, необходимая для размножения.

Для таких стратегий характерны: короткий (весна-лето) период размножения и накопление в продуктивный сезон значительных липидных резервов, в основном, восковых эфиров. Копеподы со стратегией приспособления не уходят в диапаузу, а остаются активными круглый год. Для этих стратегий характерны: растянутый период размножения и значительно меньшие липидные резервы (в основном, триацилглицерины), которые служат не для переживания продолжительного неблагоприятного периода, а для подстраховки при локальном дефиците корма.

  Далее разделение жизненных циклов идет по тому, как пополняется запас энергии, обеспечивающей размножение. Среди планктеров, использующих диапаузу, выделяется группа, накапливающая энергию лишь в сравнительно короткий период, предшествующий диапаузе; их размножение происходит целиком за счет резервных липидов. При этой стратегии периоды размножения и питания разнесены во времени. Характерный пример – Calanus hyperboreus. Необычайно высокая интенсивность питания в продуктивный период позволяет ему быстро накопить значительные жировые запасы. Очень короткий период активности связан, по-видимому, с сезонным пиком зрительных хищников в поверхностном слое. Раннее размножение обеспечивает быстрое развитие потомков и их заблаговременный (до пика зрительных хищников) уход в глубину. В исследовании на модели жизненного цикла Calanoides acutus было показано, что в наиболее благоприятном положении оказалось потомство, полученное из самых ранних яиц (Varpe et al., 2007). Хотя численность такого «раннего» потомства часто невысока, его роль в успешном развитии популяций непропорционально высока (Smith, 1990; Varpe et al., 2007).

Другая группа объединяет циклы, в которых размножение, хотя и происходит в значительной мере за счет липидов, начинается лишь при поступлении энергии с началом питания в новом сезоне. Характерный пример - C. finmarchicus. При этом периоды размножения и питания не разнесены во времени, как в описанной выше стратегии.

Копеподы со стратегиями приспособления непрерывно пополняют запас энергии. Растянутый период питания и размножения позволяет им распределить риски по разным сезонам и стадиям развития популяции (bet-hedging). Среди этих копепод одна группа питается в зимний период на «концентрированном ресурсе», т.е., использует локальные пятна фитопланктона и наногетеротрофов, слои повышенной концентрации взвеси. Эти копеподы отличаются практически круглогодичным размножением и относительно мелкими размерами. Характерный пример - Microcalanus pygmaeus, Ctenocalanus citer. Другая группа в зимний период использует «рассредоточенный ресурс», переходя к преимущественно хищному питанию и потребляя более крупные и питательные, хотя и более редкие, частицы. Характерный пример - Metridia gerlachei, M. longa. При использовании рассредоточенного ресурса и потребители его рассредоточены, что, в свою очередь, снижает риск быть съеденными хищниками.

7.2. Роль размеров копепод. Параметры жизненных циклов взаимосвязаны и наличие одних черт лимитирует диапазон вариаций других в пределах возможностей организма. В экологических исследованиях большое внимание уделяется размерам организмов (Schmidt-Nielsen, 1984; Begon et al., 1990 и др.). Скорость основных процессов жизнедеятельности ракообразных зависит от их размеров (Винберг 1950; Сущеня, 1975).  Размеры копепод играют важнейшую роль в формировании их жизненных стратегий, создавая для крупных организмов предпосылки для диапаузы, мелких же копепод в значительной степени выводя из-под пресса рыб-планктофагов.

Мелкие организмы тратят больше энергии на единицу массы тела, чем их более крупные сородичи, поэтому для мелких рачков любые миграции, в том числе, связанные с диапаузой, обходятся дороже. Удельные траты энергии на дыхание у мелких копепод выше, чем у крупных. Даже при равных удельных запасах липидов (а они выше у крупных копепод, см. Lee et al., 2006), этих резервов крупным копеподам будет хватать на более продолжительную зимовку. Число крупных видов с достоверно описанной диапаузой существенно выше, чем мелких. Более того, мы показали, что виды мелких копепод с предполагавшейся ранее диапаузой (Microcalanus pygmaeus, Ctenocalanus citer - Atkinson, 1998) были активны весь год (Pasternak, Schnack-Schiel, 2001, 2007).

Стратегии питания, размножения и защиты от хищников также связаны с размером копепод. Ранее мы показали, что с увеличением размера потребителя растет максимальный размер доступных ему жертв. В рационе крупных копепод увеличивается доля крупной добычи, хотя сохраняется способность потреблять и мелкие частицы, поэтому размерный диапазон пищевых частиц у крупных рачков шире. Кроме того, им легче справиться с подвижной добычей. Но концентрация пищи, при которой происходит насыщение, для них выше, чем для мелких рачков (Nival, Nival, 1976), поэтому при низких концентрациях мелкие рачки получают преимущество. Этим можно объяснить высокий процент мелких рачков среди активно питающихся зимой копепод.

Количество откладываемых яиц зависит от размера самки – более крупные самки, содержащие больше липидов, единовременно производят больше яиц (Hirche, 1989; Smith, 1990; Runge, 1984; Pasternak et al., 2004). С другой стороны, период репродукции обычно более продолжителен  у мелких копепод. Тем самым мелкие рачки увеличивают общее число производимых потомков и распределяют риски во времени. 

Зрительные хищники при прочих равных условиях избирают более крупных жертв, (Ивлев, 1955; Zaret, 1980). Это может определять ранний (в период, когда корма наверху еще много), уход крупных копепод, размножающихся до и во время пика цветения, из трофогенной зоны в глубину. Мелкие рачки менее уязвимы для рыб-планктофагов, что позволяет им питаться и размножаться  практически круглый год. Уменьшение размера, при котором достигается половозрелость, еще один способ снизить угрозу хищничества (Stibor, Lampert, 2000; Sakwinska, 2002; Thys, Hoffmann, 2005).

В предлагаемой классификации жизненных циклов (Рис. 16) мелкие копеподы (Microcalanus pygmaeus, Ctenocalanus citer, Oithona similis), а также несколько более крупные Metridia gerlachei, M. longa располагаются в правой части схемы (циклы без диапаузы, с незначительными жировыми резервами, непрерывным питанием и размножением). Наиболее крупные рачки (Calanus hyperboreus, C. glacialis, Calanoides acutus) занимают левую часть схемы, придерживаясь стратегии с уходом в продолжительную диапаузу, накоплением больших липидных резервов и коротким периодом пищевой и репродуктивной активности. Таким образом, размер копепод определяет вероятность, с которой они будут следовать той или иной стратегии жизненного цикла. У крупных копепод больше возможностей выбора между стратегиями, чем у мелких.

7.3. Вариабельность жизненных циклов.  Стратегия жизненного цикла – это комплекс поведенческих и физиологических реакций животного, направленных на разрешение основных жизненных задач, и в конечном итоге, на повышение приспособленности. Выбор стратегии происходит на уровне индивидуума и в пределах нормы реакции находится под контролем генотипа (Stearns, 1992; Charnov, 1993).

Далеко не всегда наблюдаемая изменчивость в жизненно важных характеристиках рачков говорит о различиях в стратегиях жизненных циклов. Параметры жизненного цикла в пределах одной и той же стратегии могут модифицироваться конкретными условиями обитания. Региональная изменчивость может быть связана с местными условиями освещенности, временем наступления и продолжительностью цветения фитопланктона. Так, крупные антарктические копеподы Calanoides acutus, Calanus propinquus и Rhincalanus gigas поднимаются к поверхности раньше и остаются там дольше в северной зоне Южного океана, чем в южной (Воронина, 1969, 1974; Voronina, 1970). Время появления новой генерации запаздывает в южном направлении, но от этой тенденции имеется ряд локальных отклонений в сторону более раннего развития в зонах дивергенций, в заливах, рано освобождающихся ото льда  (Воронина, 1975, 1984).

В других случаях различия в параметрах жизненного цикла у разных популяций вида или в пределах одной популяции столь велики, что позволяют говорить о разных стратегиях. Мы обнаружили внутрипопуляционную неоднородность по важнейшему признаку, переживанию неблагоприятных условий в пассивном (диапауза) или активном состоянии, у C. propinquus и R. gigas (Pasternak, Schnack-Schiel, 2001). Большая часть рачков в популяциях этих копепод в море Уэдделла находилась зимой в диапаузе, но от 5 до 15% сохраняли активность. Разница во мнениях исследователей на наличие диапаузы у этих копепод (Marin, 1988; Schnack-Schiel, Hagen, 1994; Ward et al., 1997; Pasternak, Schnack-Schiel, 2001) связана с использованием осредненных показателей, характеризующих популяцию (вид). При использовании индивидуумами в популяции различных стратегии результат осреднения будет зависеть от соотношения в выборке особей с той или иной стратегией. В наиболее контрастных биотопах (например, в северных и южных областях ареала) могут преобладать (вплоть до 100%) особи с той или иной стратегией. В ситуациях не столь контрастных соотношение особей с разными стратегиями может варьировать (например, 60:40 или 75:25), что при осредненных показателях может привести к мысли о промежуточных стратегиях. Если измерения и анализ проводятся на уровне особей, которые и принимают жизненно важные решения, то таких противоречий во взглядах можно избежать. 

Между видом копепод и стратегией их жизненного цикла нет однозначного соответствия. У одного и того же вида часть особей может впадать в диапаузу, а другая - нет (C. propinquus), часть особей может размножаться до начала питания, а часть – только начав питание (C. glacialis). То есть, у одного вида можно наблюдать как одну, так и несколько стратегий жизненного цикла.

7.4. Разнообразие классификаций жизненных циклов. В одной из первых работ, анализирующих жизненные циклы копепод из высоких широт на основе структурных и эколого-физиологических показателей, авторы (Conover, Huntley, 1991) разделяли копепод в первую очередь по трофическому положению. Обилие фитопланктона полагалось определяющим фактором. Такой подход привел к ошибочному выводу о сходстве жизненных циклов у Calanus hyperboreus и Rhincalanus gigas. Объяснение причин раннего (еще во время «цветения») прекращения питания и ухода в глубинные слои C. hyperboreus и C. glacialis необходимостью приурочить развитие потомства к «цветению» неубедительно. Авторы не придают значения тому, что крупные и накопившие липиды копеподы становятся хорошо заметны для рыб-планктофагов, численность которых к этому времени существенно возрастает. Поэтому, на наш взгляд, наиболее привлекательные для планктоядных рыб крупные копеподы покидают поверхностный слой раньше, чем мелкие.

В других обобщениях по стратегиям жизненных циклов антарктических копепод авторы (Atkinson, 1998; Schnack-Schiel, 2001), также используя как структурные, так и эколого-физиологические данные, пришли к несколько различающимся выводам. Шнак-Шиль отмечает 2 стратегии: одна – с онтогенетическими миграциями и диапаузой, другая – без диапаузы. Первой стратегии придерживается лишь Calanoides acutus, в то время как большинство антарктических копепод не имеют покоящихся стадий. Аткинсон выделил 3 основные стратегии: 1) питание фитопланктоном летом, короткий период размножения, за которым следует диапауза на глубине (C. acutus, Ctenocalanus citer); 2) всеядные – детритоядные рачки, растянутый период питания, роста и размножения и менее выраженная диапауза в глубине (Metridia gerlachei, Calanus propinquus, Oithona similis, Oncaea spp., Microcalanus pygmaeus,); 3) питание, связанное зимой с морским льдом (науплии и копеподиты Stephos longipes и Paralabidocera antarctica). Автор полагает, что Rhincalanus gigas занимает промежуточную позицию между первой и второй стратегией.  Ни тот, ни другой автор прямо не определили основные критерии, по которым проводится выделение стратегий, но, судя по сделанным ими выводам, это – отношение к диапаузе (Schnack-Schiel, 2001) и отношение к диапаузе плюс основной объект питания (Atkinson, 1998). Однако при таком разделении возникает ряд сложностей. Прежде всего, авторы не поясняют, на основании каких характеристик, популяционных или индивидуальных, проводится выделение стратегии. Как результат, появляется представление о промежуточных стратегиях, число которых может возрастать при увеличении объемов информации. Вторая проблема – основной объект питания. Показано, что спектры питания большинства этих копепод перекрываются. Если говорить о питании летом во время «цветения» фитопланктона, то все они потребляют почти исключительно фитопланктон. Различия проявляются в осенне-зимне-весенний период при снижении концентрации доступного корма. Однако M. gerlachei, C. propinquus, O. similis,  M. pygmaeus, отнесенные Аткинсоном ко 2-ой группе, различаются  между собой в это время не меньше, чем C. acutus (1-ая группа) от C. propinquus.

Из расхождений по более конкретным вопросам следует отметить, что  по нашим данным, C. citer и M. pygmaeus совсем не включают диапаузу в свой цикл (а не «обладают менее выраженной диапаузой, как полагал Аткинсон). Эти виды сохраняют пищевую активность круглогодично и даже подо льдом (Pasternak, Schnack-Schiel, 2001, 2007)..

х х х

Предлагаемый нами подход позволяет трактовать формирование стратегий жизненных циклов на основе компромиссного распределения доступных ресурсов. Разные варианты разрешения этого компромисса приводят к возникновению различных стратегий или типов жизненных циклов. Разработанная концептуальная схема позволяет проанализировать взаимосвязи между основными процессами жизнедеятельности. Выявленные корреляции  позволяют считать, что эта схема обладает определенной прогностической ценностью. Если исследуемый рачок обладает крупным размером, высока вероятность того, что он быстро накопит липидные резервы и заблаговременно покинет биотоп с высоким прессом  хищников.  Наличие каких-либо двух признаков связано со вполне определенным набором других.  Например, ярко выраженное предпочтение растительной пищи и способность накапливать значительные липидные резервы с высокой вероятностью связаны с продолжительным нахождением в диапаузе и ограниченным периодом размножения. Использованный подход позволяет выявить наиболее вероятные сочетания жизненно важных параметров и выявить основные типы жизненных циклов.

Выводы.

1. Жизненные циклы копепод формируются на основе компромисса между требованиями питания, размножения и защиты от хищников. Этот подход позволил свести многообразие жизненных циклов копепод высоких широт к четырем основным типам. Прежде всего, это циклы с диапаузой и без нее. Среди первых выделены стратегия, в которой периоды размножения и питания разделены во времени (Calanus hyperboreus), и стратегия, в которой размножение происходит одновременно с питанием (C. finmarchicus). Среди вторых выделена стратегия с круглогодичным размножением и питанием на концентрированном ресурсе (слои повышенной концентрации мелких частиц) зимой (Microcalanus pygmaeus), и стратегия с ограниченным периодом размножения и зимой преимущественно хищным питанием (Metridia gerlachei).

2. Выделены 4 типа пищевой активности на основе приуроченности времени начала питания к «цветению» фитопланктона и продолжительности периода питания, пищевой пластичности и пищевым предпочтениям при низкой концентрации корма. Тип I (Calanus hyperboreus) – раннее (до «цветения» фитопланктона) начало короткого периода питания. Тип II  (C. finmarchicus) – питание начинается в период «цветения». При выраженном сезонном пике питание с более низкой интенсивностью происходит в течение большей части года. Тип III  (Metridia gerlachei) - нет перерыва в питании, и пищевая активность в осеннее-зимний период снижается незначительно. Тип IV (Ctenocalanus citer) – питание происходит в течение всего года с максимумом в осенне-зимний период.

3. Установлены основные типы репродуктивных стратегий копепод высоких широт: I - размножение с резким сезонным пиком до «цветения» фитопланктона, обеспеченное липидными резервами (Calanus hyperboreus). II  - размножение с выраженным пиком в период цветения фитопланктона (C. finmarchicus, C. propinquus, Rhincalanus gigas). Копеподы с этим типом репродуктивной стратегии размножаются после начала питания, используя как энергию липидов, так и вновь потребленной пищи. III  растянутое размножение, слабо связанное с цветением фитопланктона (Microcalanus pygmaeus, Metridia gerlachei, M. longa, Ctenocalanus citer). Эти копеподы размножаются и питаются в течение всего года

4. Впервые показано, что рост и дифференциация гонад у Calanus finmarchicus и C. hyperboreus происходит в  течение всего периода диапаузы за счет липидных запасов.

5. В комплексе оборонительных реакций планктонных копепод важнейшими оказываются тактики, позволяющие предотвратить встречу с хищником. Сезонные вертикальные миграции и диапауза, как наиболее радикальный способ ухода копепод от хищников, в значительной степени определяют тип жизненного цикла. Миграции сильнее выражены среди наиболее уязвимых для хищников и репродуктивно ценных для популяции особей.

6. Копеподы с жизненным циклом, включающим наиболее длительную диапаузу (Calanus hyperboreus, Calanoides acutus), способны накапливать необходимый запас липидов (более 50% сухой массы тела) в короткий период «цветения» фитопланктона благодаря их необычайно высокой удельной скорости потребления пищи. Энергетическая ценность их резервов обусловлена также высокой (до 90%) долей в них восковых эфиров со значительным содержанием полиненасыщенных жирных кислот.

7. Различия в жизненных циклах антарктических копепод (Calanoides acutus, Calanus propinquus, Rhincalanus gigas), связанные с диапаузой, выявлены на основании впервые полученных одновременных оценок скорости метаболизма в «поверхностной» и «глубинной» субпопуляциях в переходный период от осени к зиме. C. acutus и C. propinquus в глубинных слоях находились в диапаузе, так как их метаболизм был в 4-8 раз снижен по сравнению с особями из поверхностного слоя. У погрузившихся в глубину R. gigas метаболизм оставался на том же уровне, что и в «поверхностной» субпопуляции, т.е., они были в активном состоянии.

8. Стратегия жизненного цикла копепод не является видоспецифичной. Один и тот же вид может использовать одну или несколько стратегий. Например, впадать в диапаузу или нет (Calanus propinquus), размножаться до начала питания или одновременно с питанием (C. glacialis).

9. Стратегия жизненного цикла связана с размером копепод. У крупных копепод больше возможностей выбора между стратегиями, чем у мелких. Их спектр питания обычно шире, чем у мелких копепод, а удельные энергетические затраты на двигательную активность ниже. Они могут уходить в диапаузу в зависимости от уровня жировых резервов или оставаться активными при благоприятных локальных условиях среды (много корма и мало хищников).

 

Основные публикации по теме диссертации

1. Пастернак A.Ф. 1974. Усвояемость пищи и коэффициент использования энергии усвоенной пищи на рост япономорской мизиды Neomysis mirabilis (Czernjavsky). Вестник Московского Университета, сер. Биология, почвоведение, 1: 15-17

2. Шушкина Э.А., Кисляков Ю.Я., Пастернак А.Ф. 1974. Совмещение радиоуглеродного метода с математическим моделированием для оценки продуктивности морского зоопланктона. Океанология, 14(2): 227-235

3. Пастернак А.Ф. 1976. Некоторые данные о росте и размножении Tisbe furcata (Copepoda, Harpacticoida) в Черном море. Зоологический журнал, 55 (10):1455-1462

4. Пастернак A.Ф. 1977. Изменение некоторых показателей трансформации энергии в процессе роста мизиды Neomysis mirabilis. Океанология, 17(4): 713-718

5. Пастернак A.Ф., Мусаева Э.И. 1980. Скорость дыхания мелкого зоопланктона в районе Перуанского апвеллинга. Стр. 190-198 в кн.: М.Е. Виноградов (ред.) «Пелагические экосистемы Перуанского района». Наука, Москва

6. Pasternak A.F., Averianov A.A. 1980. Respiration of minute forms of zooplankton and net growth efficiency of some copepods in the Peruvian upwelling region. Pol. Arch. Hydrobiol., 27(4): 485-496

7. Пастернак A.Ф., Копылов А.И., Моисеев Е.В. 1981. Потребление гетеротрофных жгутиковых планктонными организмами. Океанология, 21(2): 375-379

8. Пастернак A.Ф. 1982. Сезонные изменения численности и биомассы зоопланктона у побережья северного Кавказа. Стр. 78-95 в кн.: М.Е. Виноградов (ред.) «Сезонные изменения в планктоне Черного моря». Наука, Москва

9. Шушкина Э.А., Лебедева Л.П., Сорокин Ю.И., Пастернак А.Ф., Кашевская Е.Е. 1982. Продукционные и деструкционные характеристики планктонного сообщества северо-восточной части Черного моря в 1978. Стр. 139-177 в кн.: М.Е. Виноградов (ред.) «Сезонные изменения в планктоне Черного моря». Наука, Москва

10. Пастернак А.Ф., Мусаева Э.И., Шушкина Э.А. 1983. Изменение скорости дыхания массовых видов зоопланктона Черного моря в течение года. Океанология, 23(1): 145-149

11. Пастернак А.Ф. 1984. Питание веслоногих рачков рода Oncaea  (Copepoda: Cyclopoida) в юго-восточной части Тихого океана. Океанология,  24(5): 808-812

12. Пастернак А.Ф., Арашкевич Е.Г., Сорокин Ю.И. 1984. Роль паразитических водорослей рода Blastodinium в экологии планктонных копепод. Океанология,  24(6): 994-998

13. Арашкевич Е.Г., Пастернак А.Ф. 1984. Размерный состав пищи представителей различных трофических групп зоопланктона восточной части Тихого океана. Стр. 247-256 в кн. «Фронтальные зоны юго-восточной части Тихого океана (ред. М.Е. Виноградов, К.Н. Федоров) Наука, Москва

14. Пастернак А.Ф., Демидов А.А., Дриц А.В., Фадеев В.В. 1987. Использование лазерного флуориметра для определения содержания растительных пигментов в кишечниках планктонных животных. Океанология, 27(5): 852-856

15. Пастернак А.Ф., Дриц А.В., Семенова Т.Н., Крылов П.И., Демидов А.А. 1987. Определение выедания фитопланктона зоопланктоном в Балтийском море весной 1984. Стр. 343-369 в кн.: О.И. Кобленц-Мишке (ред.) «Экосистемы Балтийского моря в мае-июне 1984 г. Материалы 39-го рейса нис «Академик Курчатов». ИОАН, Москва

16. Сапожников В.В., Пастернак А.Ф. 1988. Исследование деградации фекальных пеллет при симуляции их погружения в толще воды. Океанология, 28(2): 316-321

17. Пастернак А.Ф. 1988. Состав пищи у доминирующих планктонных животных. Стр. 251-254 в кн. : М.Е. Виноградов, М.В. Флинт (ред.) «Экосистемы субантарктической зоны Тихого океана». Наука, Москва

18. Pasternak A.F., Drits A.V. 1988. Possible degradation of  chlorophyll-derived pigments during gut passage of herbivorous  copepods. Mar.Ecol.Progr.Ser., 49: 187-190

19. Дриц А.В., Пастернак А.Ф.1989. Влияние концентрации пищи на активность питания и время прохождения пищи через кишечник у растительноядных копепод в зонах апвеллингов. Океанология, 29(2): 309-315

20. Флинт М.В., Дриц А.В., Пастернак А.Ф. 1990. Особенности физиологии некоторых интерзональных видов копепод. Журнал Общей Биологии, 51(3): 382-392

21. Дриц А.В., Пастернак А.Ф.,  Цейтлин В.Б. 1990. Исследование суточного ритма питания антарктической копеподы Calanus propinquus. Океанология, 30(6): 999-1005

22. Дриц А.В., Пастернак А.Ф., Семенова Т.Н., Флинт М.В. 1990. Питание копепод-фитофагов в районах апвеллингов. Суточные ритмы, рационы и выедание фитопланктона. Океанология, 30(2): 311-319

23. Цейтлин В.Б., Пастернак А.Ф., Дриц А.В. 1991. Зависит ли время прохождения пищи через кишечник копепод от концентрации пищи в среде? Океанология, 31(1): 47-54

24. Пастернак А.Ф., Дриц А.В. 1991. О возможности разрушения растительных пигментов (хлорофилла и его производных) при прохождении пищи через кишечник растительноядных копепод. Стр. 306-313 в кн.: Е.В. Гупало (ред.) «Исследования фитопланктона в рамках мониторинга Балтийского и других морей СССР». Гидрометеоиздат, Москва

25. Flint M.V., Drits A.V., Pasternak A.F. 1991. Characteristic features of body composition and metabolism in some interzonal copepods. Mar.Biol., 111: 199-205

26. Drits A.V., Pasternak A.F., Kosobokova K.N. 1993. Feeding, metabolism and body composition of the Antarctic copepod Calanus proninquus Brady with special reference to its life cycle. Polar Biol., 13(1): 13-21

27. Дриц А.В., Пастернак А.Ф. 1993. Питание массовых видов антарктического зоопланктона в летний период. Стр. 250-259 в кн. «Пелагические экосистемы Южного океана» (ред. Н.М. Воронина). Наука, Москва

28. Drits A.V., Pasternak A.F., Kosobokova K.N. 1994. Physiological characteristics of the Antarctic copepod Calanoides acutus during late summer in the Weddell Sea. Hydrobiologia, 292/293:  201-207

29. Pasternak A.F. Gut fluorescence in herbivorous copepods: an attempt to justify the method. 1994. Hydrobiologia, 292/293: 241-248

30. Pasternak A.F., Kosobokova K.N., Drits A.V. 1994. Feeding, metabolism and body composition of the dominant Antarctic copepods with comments on their life cycles. Russian Journ. Aquatic Ecology, 3(1): 49-62

31. Pasternak A.F., Huntingford F.A., Crompton D.W.T. 1995. Changes in metabolism and behaviour of the freshwater copepod Cyclops strenuus abyssorum infected with Diphyllobothrium spp. Parasitology, 110: 395-399

32. Pasternak A.F. 1995. Gut contents and diel feeding rhythm in dominant copepods in the ice-covered Weddell Sea, March 1992. Polar Biology, 15: 583-586

33. Pasternak A.F., Arashkevich E.G., Semenova T.N. 1996. Summer delay in the development of Eudiaptomus graciloides: is this a diapause? Russian Journal of Aquatic Ecology, 5(1-2): 39-47

34. Семенова Т.Н., Пастернак А.Ф., Арашкевич Е.Г. 1998. Связь вертикального распределения и стратегии жизненного цикла  Eudiaptomus graciloides (Lilljeborg 1888) в озере Глубоком. Биология внутренних вод, 1: 29-38.

35. Pasternak A.F. and Arashkevich E.G. 1999. Resting stages in the life cycle of Eudiaptomus graciloides (Lill) (Copepoda:Calanoida) in Lake Glubokoe. Journal of Plankton Research, 21: 309-325

36. Pasternak A.F., Pulkkinen  K., Mikheev V.N., Hasu T. and Valtonen E.T. 1999. Factors affecting abundance of Triaenophorus infection in Cyclops strenuus, and parasite-induced changes in host fitness. Int. Journ for Parasitology 29: 1793-1801.

37. Reigstad M., Wassmann P., Ratkova T., Arashkevich E., Pasternak A. and Oeygarden S. 2000. Comparison of the springtime vertical export of biogenic matter in three northern Norwegian fjords. Mar. Ecol. Progr. Ser. 201: 73-89.

38. Pasternak A.F., Mikheev V.N. and Valtonen E.T. 2000. Life history characteristics of Argulus foliaceus L. (Crustacea: Branchiura) populations in Central Finland. Ann. Zool. Fennici 37: 25-35.

39. Pulkkinen K., Pasternak A.F., Hasu T. and Valtonen E.T. 2000. Effect of Triaenophorus crassus (Cestoda) infection on behavior and susceptibility to predation of the first intermediate host Cyclops strenuus. J. Parasitology 86(4): 664-670.

40. Pasternak A., Arashkevich E., Wexels Riser C., Rat’kova T. and Wassmann P. 2000. Seasonal variation in zooplankton and suspended faecal pellets in the subarctic fjord Balsfjorden, northern Norway, in 1996. Sarsia 85: 439-452.

41. Pasternak A.., Arashkevich E., Tande K., Falkenhaug T. 2001. Seasonal changes in feeding, gonad development and lipid stores in Calanus finmarchicus and C. hyperboreus from Malangen, northern Norway. Marine Biology 138: 1141-1152.

42. Pasternak A., Schnack-Schiel S.B. 2001. Seasonal feeding patterns of the dominant Antarctic copepods Calanus propinquus and Calanoides acutus in the Weddell Sea. Polar Biology 24 (10): 771-784

43. Mikheev V.N., Pasternak A.F., Valtonen E.T., Lankinen Y. 2001. Spatial distribution and hatching of overwintered eggs of a fish ectoparasite, Argulus coregoni Thorell (Crustacea: Branchiura). Diseases of Aquatic Organisms 46 (2): 123-128

44. Pasternak A., Schnack-Schiel S.B. 2001. Feeding patterns of dominant Antarctic copepods: an interplay of diapause, selectivity and availability of food. Hydrobiologia 453/454: 25-36

45. Pasternak A., Wexels Riser C., Arashkevich E., Rat’kova T., Wassmann P. 2002. Calanus spp. grazing affects egg production and vertical carbon flux (the marginal ice zone and open Barents Sea). Journal of Marine Systems V.38: 147-164

46. Arashkevich E., Wassmann P., Pasternak A., Wexels Riser C. 2002. Seasonal and spatial changes in biomass, structure and development progress of the zooplankton community in the Barents Sea. Journal of Marine Systems V. 38: 125-145

47. Михеев В., Пастернак А.Ф., Ванценбок Й. 2002. Пищевая реакция мальков окуня Perca fluviatilis и плотвы Rutilus rutilus на присутствие хищника. Доклады АН, Общая Биология, т. 383 (6): 842-844

48. Wexels Riser C., Wassmann P., Olli K., Pasternak A., Arashkevich E., 2002. Seasonal variation in production, retention and export of zooplankton faecal pellets in the marginal ice zone and central Barents Sea. Journal of Marine Systems V. 38: 175-188

49. Olli K., Wexels Riser C., Wassmann P., Ratkova T., Pasternak A., Arashkevich E., Pasternak A. 2002. Seasonal variation in vertical flux of biogenic matter in the marginal ice zone and the central Barents Sea. Journal of Marine Systems V. 38: 189-204

50. Mikheev V.N., Pasternak A.F., Valtonen E.T.. 2003. How do fish ectoparasites Argulus spp. (Crustacea: Branchiura) match with their hosts at the behavioural and ecological scales? Журнал Общей Биологии, 64(3): 238-47

51. Hakalahti T., Pasternak A.F., Valtonen E.T. 2004. Seasonal dynamics of egg laying and egg-laying strategy of the ectoparasite Argulus coregoni (Crustacea: Branchiura). Parasitology, 128: 655-660.

52. Pasternak A., Tande K.S., Arashkevich E., Melle W. 2004. Reproductive patterns of Calanus finmarchicus at the Norwegian midshelf in 1997. Journ. of Plankton Res., 26 (8): 839-849.

53. Pasternak A., Mikheev V., Valtonen E.T. 2004. Growth and development of Argulus coregoni (Crustacea: Branchiura) on salmonid and cyprinid hosts. Diseases of Aquatic Organisms, 58: 203-207.

54. Пастернак А.Ф., Михеев В.Н., Валтонен Э.Т. 2004. Адаптивное значение размерно-полового диморфизма у эктопаразита рыб Argulus coregoni (Crustacea: Branchiura). Доклады АН, Общая Биология, т. 398 (3): 1-4.

55. Arashkevich E.G., Tande K.S., Pasternak A.F., Ellertsen B. 2004. Seasonal moulting patterns and the generation cycle of Calanus finmarchicus in the NE Norwegian Sea, as inferred from gnathobase structures, and the size of gonads and oil sacs. Marine Biology, 146: 119-132.

56. Pasternak A., Wassmann P., Wexels Riser C. 2005. Does  mesozooplankton respond to episodic phosphorus inputs in the eastern  Mediterranean? Deep-Sea Research II: Topical studies in oceanography, 52:  2975-2989

57. Mikheev V.N., Wanzenbck J., Pasternak A.F. 2006. Effects of predator-induced visual and olfactory cues on 0+ perch (Perca fluviatilis L.) foraging behaviour. Ecology of Freshwater Fish, 15: 111-117.

58. Pasternak A.F., Mikheev V.N., Wanzenbck J. 2006. How plankton copepods avoid fish predation: from individual responses to variations of the life cycle. Вопросы ихтиологии (Journal of Ichthyology), 46 (Suppl. 2): 220-226.

59. Mikheev V.N., Pasternak A.F.2006. Defense behavior of fish against predators and parasites. Вопросы ихтиологии (Journal of Ichthyology), 46 (Suppl. 2): 173-179.

60. Olli K., Wassmann P., Reigstad M., Rat’kova T., Arashkevich E., Pasternak A., Matrai P., Knulst J., Tranvik R., Klais R., Jacobsen A. 2007. The fate of production in the central Arctic Ocean – top-down regulation by zooplankton expatriates? Progress in Oceanography 72(1): 84-113.

61. Pasternak, A.F. and Schnack-Schiel, S.B. 2007. Feeding of Ctenocalanus  citer in the eastern Weddell Sea: low in summer and spring, high in autumn and winter. Polar Biology, 30: 493-501.

На заключительном этапе работа выполнялась при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (проект № 07-04-00029)







© 2011 www.dissers.ru - «Бесплатная электронная библиотека»

Материалы этого сайта размещены для ознакомления, все права принадлежат их авторам.
Если Вы не согласны с тем, что Ваш материал размещён на этом сайте, пожалуйста, напишите нам, мы в течении 1-2 рабочих дней удалим его.