WWW.DISSERS.RU

БЕСПЛАТНАЯ ЭЛЕКТРОННАЯ БИБЛИОТЕКА

   Добро пожаловать!

 

На правах рукописи

Беспрозванных Владимир Владимирович

ФАУНА, БИОЛОГИЯ, ЭКОЛОГИЯ ТРЕМАТОД, развивающихся

с участием ПРЕСНОВОДНЫХ  переднежаберных

моллюсков ПРИМОРСКОГО КРАЯ

03.00.08 – зоология

03.00.19 – паразитология

Автореферат

диссертации на соискание ученой степени

доктора биологических наук

Владивосток

2008

Работа выполнена в лаборатории паразитологии Биолого-почвенного института ДВО РАН

  Официальные оппоненты:

доктор биологических наук, с.н.с.

Якименко Людмила Владимировна

 

доктор биологических наук, с.н.с.

Поздняков Сергей Ефимович

  доктор биологических наук, профессор,

Пронин Николай Мартемьянович

Ведущая организация:

  Байкальский музей Сибирского

  отделения РАН, пос. Листвянка

Защита состоится «14» октября 2008 г. в 10 часов на заседании диссертационного совета Д 005.003.03 при Биолого-почвенном институте ДВО РАН по адресу: 690022, г. Владивосток, пр. 100 лет Владивостоку, 159.

Факс (4232) 310193

С диссертацией можно ознакомиться в Центральной научной библиотеке ДВО РАН

Автореферат разослан «  » июля  2008 г.

Учёный секретарь

диссертационного совета,

кандидат биологических наук    Е.М. Саенко

 

Общая характеристика работы

Актуальность проблемы. Изучение фауны, морфологии трематод на всех стадиях развития, особенностей их циркуляции, а также взаимоотношений с хозяевами остается актуальным и на современном этапе развития трематодологии. Такие исследования обеспечивают потенциал для создания естественной системы – системы онтогенезов трематод (Галактионов, Добровольский, 1987). Трематоды относятся к одной из наиболее сложных в отношении систематики групп организмов, так как они обладают сложным жизненным циклом включающем ряд стадий развития. Система же трематод в своей основе построена на морфологии марит. Такое положение обусловлено тем, что именно половозрелое поколение трематод наиболее изучено. В тоже время в литературе имеются многочисленные разрозненные данные о морфологии или партенит и церкарий, или метацеркарий различных видов трематод, но не получены сведения об их жизненных циклах и маритах. Неполная информация о стадиях развития трематод не дает возможность ее использования для создания естественной системы сосальщиков, так как попытки определения видовой принадлежности трематод по морфологии партеногенетического и личиночного гермафродитного поколений, без взаимосвязи с таковыми по маритам, могут приводить к серьезным ошибкам (Wright, 1959). Помимо создания естественной системы, исследование фауны и биологии трематод позволяет вскрыть тонкие связи между компонентами биоценозов и определить распространение сосальщиков, имеющих эпизоотологическое и эпидемиологическое значение, а также способствуют решению вопросов, касающихся филогении и путей формирования фаун сосальщиков.

В настоящее время накоплен большой материал по мировой фауне партенит и церкарий трематод, развивающихся с участием пресноводных моллюсков. Несмотря на это, степень изученности трематодофауны разных групп пресноводных мягкотелых, в одельных районах земного шара, не одинакова. Например, для гастропод отряда Cerithiiformes (в нашем материале это моллюски рода Parajuga) наиболее полно трематодофауна изучена в Японии и странах Юго-Восточной Азии. Имеются немногочисленные сведения о фауне партенит и церкарий из моллюсков этого отряда, исследованных на Ближнем Востоке, в США, Индии и Европе. То же самое можно сказать и о моллюсках семейств Bithyniidae, Valvatidae и надсемейства Viviparoidea. При этом в подавляющем числе работ отсутствуют сведения о жизненных циклах трематод. Это характерно и для Приморья, где до наших исследований  сведения о трематодах, циркулирующих с участием пресноводных переднежаберных моллюсков, ограничивались несколькими статьями (Алексеев, 1963, 1967; Мишаков, 1971; Мамаев, Ошмарин 1971; Дворядкин 1977, 1989).

Цель и задачи исследования. Цель настоящей работы - определение видового разнообразия и путей циркуляции трематод, использующих переднежаберных моллюсков из пресноводных водоемов Приморского края в качестве первых промежуточных хозяев, а также выявление закономерностей в процессе становления взаимоотношений в системе паразит – хозяин.

В ходе работы были поставлены следующие задачи:

  1. Установить видовой состав трематод, развивающихся с участием переднежаберных моллюсков;
  2. Изучить морфологию трематод на  всех выявленных стадиях развития;
  3. Выявить факторы среды, оказывающие влияние на зараженность гастропод трематодами;
  4. Экспериментально воспроизвести пути циркуляции трематод, обнаруженных на стадии партенит и церкарий;
  5. Используя полученные и литературные данные, рассмотреть вопросы, связанные с хронологией филогенеза трематод и становления современных фаун;
  6. Изучить особенности биологии и распространение трематод, имеющих эпидемиологическое значение.

Научная новизна работы. Впервые проведено целенаправленное исследование пресноводных переднежаберных моллюсков Приморского края на зараженность партенитами и церкариями трематод. В результате обнаружено 72 вида трематод, относящихся к 22 семействам и 35 родам. Впервые для фауны России указано 24 вида трематод, из которых 8 новых для науки.

В экспериментальных условиях изучено 39 жизненных циклов сосальщиков:  для 20 видов это проделано впервые, для 12 - впервые на территории России и для 7 - впервые в условиях Приморского края. Кроме того, для 13 видов трематод установлены вторые промежуточные хозяева.

Впервые проведена классификация путей циркуляции трематод, жизненные циклы которых осуществляются с участием первых промежуточных хозяев - пресноводных переднежаберных моллюсков Приморского края. Установлено, что наибольшая роль в циркуляции трематод среди первых промежуточных хозяев принадлежит моллюскам рода Parajuga (28 видов трематод), а среди  вторых–третьих промежуточных и окончательных хозяев – рыбам (30 видов трематод).

Впервые на основании изучения биологии церкарий 53-х видов трематод, относящихся к 18 семействам, вычленены группы трематод, обладающих сходным комплексом адаптаций к заражению вторых хозяев. Показано, что церкарии различной систематической принадлежности, использующие одних и тех же или близких по эколого-биологическим характеристикам животных, обладают сходными суточным ритмом выхода из моллюска и таксисами.

Получены новые данные о влиянии биотических и абиотических факторов на зараженность партенитами трематод пресноводных переднежаберных моллюсков различных экологических группировок. Отмечено, что зараженность моллюсков находится в зависимости от соотношения числа яиц паразита в стации и количества его первых промежуточных хозяев. Паводки и падения уровня воды в водоеме негативно сказываются на численности и возрастном составе популяций первых промежуточных хозяев, что приводят к значительным изменениям в их зараженности партенитами трематод. Определено, что скорость течения не оказывает влияния на зараженность моллюсков рода Parajuga, а участки реки с галечниковым дном, в сравнении с илистым, наиболее благоприятны для трематод при заражении моллюсков данного рода.

В отличие от имеющихся в литературе представлений о хронологии филогенеза и формирования фаун трематод сформулирована гипотеза, в соответствии с которой освоение окончательных хозяев протрематодами происходило одновременно на стадиях процеркарии, проадолескарии и прометацеркарии. При этом предпологается, что жизненный цикл трематод в конеце девона - карбоне мог осуществляться с участием всех категорий хозяев. Центр формирования первичной фауны трематод переднежаберных моллюсков (первые промежуточные хозяева) - южное побережье Лавразии. Становление современных фаун трематод (юра-мел) связывается с расселением трематод вместе с гастроподами вдоль материковых побережий и последующим независимым освоением континентальных водоемов, что в конечном итоге привело к возникновению дезъюнктивных ареалов у ряда видов сосальщиков.

Впервые на территории Приморья выявлены очаги зараженности моллюсков партенитами трематод Metagonimus yokogawai, M. katsuradai, Centrocestus armatus (этот и предыдущий виды трематод впервые зарегистрированы на территории России), Paragonimus westermani ichunensis, Nanophyetus salmincola schikhobalowi и Clonorchis sinensis – возбудителей заболеваний человека. Определены пути их циркуляции, а также установлено, что легочная и мышечная формы парагонимоза вызываются трематодой Paragonimus westermani ichunensis. Осуществлено картирование основных природноочаговых трематодозов человека в Приморском крае.

Теоретическая и практическая значимость работы. Полученные данные вносят существенный вклад в познание процесса становления взаимоотношений в системе трематода-хозяин и особенностей функционирования трематодоценозов, показывают возможные пути эволюции жизненных циклов трематод как в целом, так и отдельных видов сосальщиков, расширяют представления о распространении трематод, а также являются основой для разработки профилактических мероприятий по природноочаговым трематодозам, одним из компонентов которых должны быть мониторинговые исследования экосистем Приморья по  данной проблеме.

Материалы работы могут быть включены в лекционные курсы высших учебных заведений биологического и медицинского профилей. Результаты исследования биологии и распространения трематод, имеющих эпидемиологическое значение позволят проводить корректную оценку анамнеза заболеваний, с целью дифференциации паразитарных  заболеваний от терапевтических.

Защищаемые положения.

1. Наибольшая роль в циркуляции трематод среди первых промежуточных хозяев принадлежит моллюскам рода Parajuga (28 видов трематод), а среди  вторых–третьих промежуточных и окончательных хозяев – рыбам (30 видов трематод).

2. Церкарии трематод различной систематической принадлежности, использующие в качестве вторых промежуточных хозяев одних и тех же или близких по эколого-биологическим характеристикам животных, обладают сходными суточным ритмом выхода из моллюска и поведенческими  реакциями, повышающими вероятность их проникновения в облигатного хозяина. 

3. Успешное функционирование системы трематоды-первые промежуточные хозяева зависит от комплекса биотических и абиотических факторов.

4. Обе формы парагонимоза - мышечная и легочная - вызываются трематодой Paragonimus westermani ichunensis, циркулирующей в Приморье с участием первых промежуточных хозяев -  моллюсков рода Parajuga.

Апробация работы. Материалы диссертации были представлены на IV Всесоюзном симпозиуме по паразитам и болезням водных беспозвоночных (Москва, 1986), VIII Всесоюзном совещании по паразитам и болезням рыб (Астрахань, 1985); на Всеросийских научных конференциях: «Моллюски. Результаты и перспективы их исследования» (Ленинград, 1987), «Взаимоотношения паразита и хозяина» (Москва, 1998), «История развития и современные проблемы гельминтологии в России» (Москва, 1999), «Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями (зоонозы)» (Москва, 2002); на межрегиональной конференции «Паразитологические исследования в Сибири и на Дальнем Востоке» (Новосибирск, 2002), а также на совещании, посвященном 90–летию со дня рождения академика Б.Е. Быховского (Санкт-Петербург, 1998) и Международных чтениях, посвященных 85-летию со дня рождения С.С. Шульмана (Калининград, 2004).

Публикации. Основные положения диссертации опубликованы в 43 работах, включая 3 монографии, из которых две в соавторстве.

Объем и структура работы. Диссертация изложена на 449 страницах и состоит из введения, 9 глав, выводов, списка использованной литературы, который включает 355 источника, из них 137 - зарубежных авторов. Работа иллюстрирована 33 таблицами и 141 рисунком.

Благодарности

Пользуясь, случаем хочу выразить глубокую благодарность д.б.н. Т.А. Гинецинской (ЛГУ), д.б.н. Я.И. Старобогатову, к.б.н. П.И. Герасеву (Зоологический институт), д.б.н. Б.И. Лебедеву, к.б.н. В.А. Дворядкину, д.б.н. В.В. Богатову, к.б.н.Л.А. Прозоровой, к.б.н. А.В. Ермоленко, к.б.н. Э.А. Бурениной, Т.А. Петровой (БПИ) за оказанную помощь при осуществлении работ по теме диссертации. 

Глава 1. Материалы и методы

Исследования проводились в период 1983 - 2005 гг. на территории Приморского края. Моллюски-первые промежуточные хозяева трематод были собраны из рек Раздольная, Комаровка, Комиссаровка, Илистая, Одарка, Уссури, Павловка, Арсеньевка и стоячих водоемов в поймах этих водотоков. На наличие партенит и церкарий трематод обследованы моллюски 9-и видов рода Parajuga из сем. Pachychilidae (вскрыто 14255 экз. –  заражено 4278 экз.), 1-го вида Amuropaludina из сем. Amuropaludinidae (1127 – 31), 2-х видов Cipangopaludina из сем. Bellamyidae (2298 – 78), 2-х видов Boreoelona (2613 – 146), 2-х видов Parafossarulus (1683 – 155) из сем. Bithyniidae и 3-х видов Cincinna из сем. Valvatidae (889 – 30). Всего вскрыто 22927 гастропод второго и последующих годов жизни, из которых 4718 особей оказались инвазированными партенитами трематод. Кроме того, более 7 тысяч переднежаберных моллюсков обследовано на выделяемость церкарий. Сбор и обработка материала проводились по общепринятым методикам (Гинецинская, 1968). Промеры и рисунки партенит, церкарий (предварительно обездвиживали) и метацеркарий сделаны с живых объектов. Выявление сенсилл производилось по методу, предложенному Т.А. Гинецинской и А.А. Добровольским (1963). Расположение сенсилл на теле церкарий описывалось по системе  Ришар (Richard, 1971). Из марит изготовлены тотальные препараты.

Особенности биологии церкарий (суточный ритм выхода церкарий из хозяина, их таксисы, продолжительность жизни и т.д.) и жизненные циклы трематод изучали в лабораторных условиях  при температуре  воды +20-26о С. При  расшифровке  жизненных циклов  трематод  использовали моллюсков,  спонтанно  инвазированных  партенитами,  а  в качестве вторых и окончательных хозяев - животных,  выращенных в лабораторных условиях, или взятых из природных биоценозов (контроль 50% животных от числа использованных в опыте). Исследования по выяснению влияния  абиотических и  биотических  факторов  на зараженность первых промежуточных  хозяев проводились для моллюсков рода Parajuga на трех участках реки Раздольная (1985-1986 гг.), для других переднежаберных в пойменных водоемах бассейнов рек Мельгуновка (1994-1996 гг.) и Арсеньевка (2001-2004 гг.).

Разделение моллюсков на размерные группы осуществлялось на основании высоты раковины (измеряли  от  края устья до вершины).  Выделены  следующие  размерные  группы с  высотой раковины: Parajuga – 7-17 мм (I – размерная группа) и <17-30 мм (II); Cipangopaludina 17-30 мм (I) и <30-50 мм (II); Boreoelona до 4 мм (I), <4-6 мм (II) и 7-8 мм (III) и Parafossarulus до 5 мм (I), <5-7 мм (II) и 8-14 мм (III).

Глава 2. Краткая характеристика района исследований и некоторые особенности экологии переднежаберных моллюсков

Дана гидрологическая характеристика обследованных водоемов, а также сведения об особенностях жизнедеятельности пресноводных переднежаберных моллюсков.

Таблица 1

Трематоды, обнаруженные у переднежаберных пресноводных моллюсков Приморского края

Виды трематод

111

2

3

4

5

Виды трематод

1

2

3

4

5

6

I. Metagonimus yokogowai***

+

N. hsui

+

M. katsuradai**

+

N. intestinalis*

+

Centrocestus armatus**

+

Catatropis morosovi

+

Pygidiopsis sp.

+

C. hisikui*

+

Heterophyidae gen. sp.

+

XI. Sphaeridiotrema  monorchis**

+

II. Echinochasmus milvi**

+

S. spinoacetabulum**

+

Echinochasmus suifunensis*

+

S. newmillerdamensis**

+

E. japonicus**

+

Psilotrema acutirostris*

+

E. spinosus***

+

P. oschmarini*

+

E. beleocephalus***

+

P. simillimum**

+

Echinochasmus sp.

+

XII. Plagiorchidae gen. sp. 1

+

Mikroparyphium kyuschuensis**

+

Plagiorchidae gen. sp. 2

+

Euparyphium amurensis*

+

Plagiorchidae gen. sp. 3

+

III. Clonorchis sinensis***

+

Plagiorchidae gen. sp. 4

+

Opisthorchidae gen. sp. 1

+

XIII. Isoparorchis hypselobagri*

+

Opisthorchidae gen. sp. 2

+

XIV. Genarchopsis goppo*

+

IV. Mosesia okabei*

+

XV. Plagioporus sp.

+

M. longicirrus*

+

XVI. Holostephanus sp.

+

Parabascus khotenovskii*

+

Holostephanus nipponicus*

+

Lecthodollfusia anatina*

+

Holostephanus cobitidis***

+

Nenimandijea kashmirensis*

+

Mesostephanus sp.

+

Pleurogenoides medians***

+

Paracoenogonimus ussuriensis*

+

+

Pleurogenidae gen. sp. 1

+

XVII. Cotylurus sp.1

+

Pleurogenidae gen. sp. 2

+

Cotylurus sp. 2

+

Pleurogenidae gen. sp. 3

+

Cotylurus sp. 3

+

V. Prosthodendrium dollfusi*

+

XVIII. Sanguinicola sp. 1

+

Acanthatrium ovatum*

+

Sanguinicola sp. 2

+

Lecithodendriidae gen. sp. 1

+

Sanguinicola sp. 3

+

Lecithodendriidae gen. sp. 2

+

XIX. Maritrema muris*

+

Lecithodendriidae gen. sp. 3

+

Maritrema sp. 1

+

VI. Prosthogonimus sp.

+

Maritrema sp. 2

+

Prosthogonimidae gen. sp. 1

+

XX. Philophthalmus sp.

+

VII. Eumegacetes sp.

+

XXI. Parasymphylodora japonicus**

+

VIII. Nanophyetus salmincola schi.

+

P. markewitschi***

+

IX. Paragonimus westermani ichu.**

+

Asymphylotrema macrocetabulum*

+

X. Notocotylus magniovatus**

+

XXII. Azygia hwangtsiytii*

+

Примечание: (1 - Parajuga, 2 - Boreoelona, 3 – Parafossarulus, 4 – Cipangopaludina, 5 – Amuropaludina, 6 – Cincinna)  Циклы изучены:  *- впервые; ** - впервые на территории России; *** - впервые в условиях Приморского края. Семейства: I. Нeterophyidae, II. Echinostomatidae, III. Opisthorchidae, IV. Pleurogenidae, V. Lecithodendriidae, VI. Prosthogonimidae, VII. Eumegacetidae, VIII. Nanophyetidae, IX. Paragonimidae, X. Notocotylidae, XI. Psilostomidae, XII. Plagiorchidae, XIII. Isoparorchidae, XIV. Halipegidae, XV. Opecoelidae, XVI. Cyathocotylidae, XVII. Strigeidae, XVIII. Sanguinicolidae, XIX. Microphalidae, XX. Phylophthalmidae, XXI. Monorchidae, XXII. Azygiidae.

Глава 3. Фауна трематод и их жизненные циклы

Обнаружено 72 вида трематод, относящихся к 22 семействам и 35 родам (таблица 1). В экспериментальных  условиях изучено 39 жизненных циклов, из  них  впервые - для 20  видов трематод, для 12 - впервые на территории России и для 7 -  на территории Приморского края. Кроме того, для 13 видов сосальщиков установлены вторые промежуточные хозяева. Для 71 вида изучена морфология  всех  выявленных  стадий  развития. Видовой статус определен для  42 видов трематод, родовой - для 16. Обоснован 1 новый род, описано 8 видов новых для науки, обнаружено 23 вида новых для фауны Приморского края, из которых 16 новые для России. 

Глава 4. Некоторые адаптации церкарий к заражению вторых хозяев

В главе приведены данные по результатам исследований жизненных циклов и поведения церкарий 53 видов трематод 18 семейств.

Существующие у трематод адаптации (ритм выхода церкарий из моллюска-хозяина, таксисы церкарий и т.д.) к заражению второго хозяина закономерны и формировались в процессе исторического развития взаимосвязей в системе трематоды-вторые хозяева.  Такие приспособления обеспечивают сопряженность пространственно–временных свойств гемипопуляций церкарий с таковыми вторых хозяев, что для  N–количества трематод увеличивает вероятность проникновения в облигатного хозяина (Гинецинская, 1968;  Combes,  Theron,  1981; Гинецинская,  1983; Theron,  Combes, 1988; Беспрозванных,  1990,  2000; Прокофьев, 1994, 1996, 1997, 1999, 2001, 2005; Combes et al., 1994; Haas, 1994; Галактионов, Добровольский, 1998 и др.).

4.1. Суточный ритм  выхода и таксисы церкарий

Обнаруженные нами трематоды относятся или к группе с циркадным типом эмиссии церкарий или к группе, не имеющей выраженного пика выхода (рис. 1). Среди первых можно выделить две группы трематод с дневной и ночной эмиссией церкарий

Трематоды с дневной эмиссией церкарий. В состав группы входят церкарии трематод из семейств  Cyathocotylidae,  Heterophyidae,  Opisthorchidae,  Echinostomidae,  Psilostomatidae и Notocotylidae, у которых пик эмиссии приходится на дневные часы (12-15 час) и для большинства особей в гемипопуляциях церкарий свойственна положительная фотореакция (исключение Holostephanus cobitidis – облигатный второй хозяин Cobitis taenia - донные рыбы). Среди обнаруженных трематод перечисленных выше семейств к наиболее узкоспециализированным по таким показателям, как период эмиссии (11-16 час) и дисперсия, относятся церкарии видов Echinochasmus milvi, E. suifunensis, E. spinosus,  Pygidiopsis sp., Centrocestus armatus и Microparyphium kyushuensis (пассивный способ заражения второго хозяина - рыб). Они обладают резко выраженным положительным фототаксисом и после попадания во внешнюю среду моментально перемещаются в более освещенные участки емкости, образуя четко ограниченное облако. В естественных условиях наибольшая экстенсивность и интенсивность инвазии этими трематододами обнаружена у рыб Rhodeus sericeus sericeus и Leuciscus waleckii tumensis (экстенсивность инвазии 46-87%, интенсивность – до 1000 метацеркарий), держащихся преимущественно в прибрежной части водоема в верхних слоях воды. Зараженность донных рыб Nemachilus barbatulus toni, Cobitis taenia и Rhinogobius macrognathus до 27% и 1-6 метацеркарий.

  Сходный период эмиссии и способ заражение второго хозяина свойствен и церкариям видов E. japonicus и E. beleocephalus. Однако гемипопуляции церкарий этих видов трематод включают особей как с выраженным, так и не выраженным фототаксисом. В их циркуляцию уже вовлечены не только рыбы, но и головастики лягушек.

Другое поведение во внешней среде обнаруживают церкарии родов Sanguinicola, Metagonimus, Holostephanus, Paracoenogonimus, Clonorchis и видов Opisthorchidae gen. spp., входящие в состав этой же группы, но осуществляющие активное проникновение в рыб (Opisthorchidae gen. spp. заражают также моллюсков и головастиков). Период выхода церкарий из моллюсков (10-17 часов). Гемипопуляции церкарий указанных трематод включают особей с различной реактивностью на свет. В результате первичной дисперсии образуются два облака: «доминантное» и «сателлитное» (Галактионов, Добровольский, 1998), каждое из которых включает приблизительно одинаковое количество церкарий. Одно из них представляет собой относительно плотное скопление церкарий в участках емкости с наибольшей освещенностью, второе – разреженное, где особи паразита занимают большую часть площади и объема сосуда. Данное приспособление обеспечивает более широкие возможности трематодам для реализации жизненного цикла. Например, в циркуляции трематод Metagonimus yokogawai участвуют не только рыбы, держащиеся в верхних слоях или толще воды (экстенсивность инвазии 5.9-86.7%,  интенсивность 1-1000 метацеркарий), но и донные обитатели (6.3-46.7% и 2-35 метацеркарий), а у видов Opisthorchidae gen. spp., помимо донных рыб, моллюски и головастики.

По времени выхода из моллюска к этой же группе можно отнести и церкарий сосальщиков родов Notocotylus, Catatropis, и Psilotrema, инцистирующихся во внешней среде. Церкарии этих трематод покидают моллюсков в светлое время суток, при этом до 80-90% из них образуют адолескарий в наиболее освещенных участках сосуда. Остальные - более или менее равномерно распределяются по площади емкости. По-видимому, с одной стороны, это делает паразита более доступным для окончательного хозяина - уток Anas spp., а с другой - создает основу для естественного отбора.

Трематоды с ночной эмиссией церкарий. Вторую группу составляют церкарии, выход которых из моллюсков достигает максимума в ночной период, с ноля до трех часов (рис. 1). Церкарии семейств Lecithodendriidae, Microphalidae, Pleurogenidae и Eumegacetidae, а также Paragonimidae и Nanophyetidae обладают положительным геотаксисом. Однако, за исключением Paragonimus westermani и Nanophyetus salmincola (церкарии короткохвостые), они перемещаются в придонные слои воды не сразу после выхода из моллюска. Свободное существование церкарий распадается на периоды расселения и «поиска» второго промежуточного хозяина, без подразделения их гемипопуляции на «доминантное» и «сателлитное» облака. Биологический смысл такого поведения церкарий выявляется при сопоставлении его с особенностями экологии их вторых промежуточных хозяев, роль которых выполняют донные или придонные беспозвоночные – личинки  поденок,  веснянок,  ручейников  и стрекоз.  Обособленно  стоят  виды  P. westermani и  N.

Рис. 1. Адаптации церкарий к заражению вторых хозяев.

Примечание: *- продолжительность жизни трематод на стадии церкарии до 10 суток, остальных, в зависимости от вида, от 20 мин. до 60 час, - вторые хозяева.

salmincola. Они сразу после выхода из моллюска оказываются в зоне хозяина, роль которого исполняют, соответственно, раки рода Cambaroides (их ночная активность обеспечивает контакт с малоподвижными церкариями) и  рыбы сем. Salmonidae (в ночное время держатся у дна на литорали реки).

Трематоды с невыраженным периодом эмиссии церкарий. Церкарии третьей группы (Isoparorchis hypselobagri, Genarchopsis goppo, Sphaeridiotrema spp., Parasymphylodora spp., и Asymphylotrema macracetabulum) покидают моллюсков по мере созревания, т.е. без пика выхода. Отсутствие пика выхода для первых двух объясняется большой продолжительностью их жизни во внешней среде (до 10 суток, а возможно - и более), остальных - наличием круглосуточного контакта со вторым хозяином (моллюски и турбеллярии).

4.2 Поиск и проникновение церкарий во второго хозяина

В группу трематод с циркадным типом эмиссии церкарий входят виды, для которых характерно активное перемещение в зоне второго хозяина. Трематоды, не имеющие пика эмиссии, включают как активно перемещающихся церкарий, так и не обладающих локомоторными способностями (рис. 1). В свою очередь, состав тех и других  неоднороден и включает церкарий с активным и пассивным способами проникновения  во второго хозяина.

Церкарии с  локомоционными способностями и активным проникновением в хозяина. Церкарии Metagonimus yokogawai, M. katsuradai, Heterophyidae gen. sp., Sanguinicola spp., Holostephanus spp., Opisthorchidae gen. spp. (вторые промежуточные хозяева - рыбы) и Mosesia spp., Parabascus khotenovskii, Prosthodendrium dollfusi, Lecithodollfusia anatina, Acanthatrium ovatum (ручейники, поденки и веснянки) обладают дискретной локомоцией (рис. 1). Наряду с этим для первых характерен реотаксис, а  вторые способны переползать по дну.

Вопрос о причинах дискретности в поведении церкарий неоднократно поднимался в литературе (Combes et all, 1994; Haas, 1994; Haas et all, 1994; Галактионов, Добровольский, 1998). Одни из них (Combes et all, 1994; Haas et all, 1994) склонны считать дискретную локомоцию церкарий, а именно - период неподвижного флотирования, как приспособление, позволяющее церкариям избежать поедания другими организмами. Однако неподвижные церкарии родов Isoparorchis, Genarchopsis (цистофорные) и ксифидиоцеркарии  Lecithodendriidae gen. sp. 1 попадают во второго промежуточного хозяина как раз при поедании их животными. Кроме того, в любом водоеме встречаются и хищники, реагирующие на движущиеся объекты (личинки стрекоз и др.), и собиратели, питающиеся неподвижными объектами (личинки комаров, циклопы, поденки и др.). Более реалистично объяснение дискретной локомоции как адаптации к пролонгированию сроков жизни церкарий (Галактионов, Добровольский, 1998).

К этой группе можно отнести и трематод видов Nanophyetus salmincola и Paragonimus westermani. В силу короткохвостости церкарии перемещаются по дну с помощью присосок, периодически останавливаются, вытягивают передний конец тела и осуществляют им круговые движения.

Церкарии с  локомоционными способностями и пассивным проникновением в хозяина. В случае пассивного проникновения в хозяина церкарии или концентрируются  в наиболее освещенном участке емкости (Centrocestus. armatus, Pygidiopsis sp., Microparyphium kyushuensis и Echinochasmus spp.), или рассеиваются по ее площади (Maritrema muris, Eumegacetes sp., Nenimandijea kashmirensis, Pleurogenoides medians) и "ожидают", когда будут втянуты с током воды в дыхательные органы животных. Для церкарий этих трематод, также как и для церкарий, активно проникающих в хозяина, характерна дискретная локомоция. Церкарии трематод C. armatus, Pygidiopsis sp., M. kyushuensis и Echinochasmus spp. располагаются в верхних слоях  воды, у берега, в зоне питания молоди рыб и рыб, в диете которых на протяжении жизни преобладает планктон. Заражение рыб происходит как при активном плавании церкарий, так и при их флотировании. Церкарии с током воды, образующимся при дыхании рыб, попадают на жабры, где и инцистируются.

Поведение стилетных церкарий M. muris, Eumegacetes sp.,  N. kashmirensis и P. medians соответствует таковому ксифидиоцеркарий видов Mosesia spp., P. khotenovskii, L. anatina (активно проникают в хозяина). Отличие в том, что во второй фазе свободной жизни, когда церкарии оседают на субстрат, они не способны переползать по нему. Контакт с хозяином не приводит к проникновению церкарий в него через покровы. В данном случае заражение возможно только из толщи воды, с потоком, возникающим при дыхании в одном случае раков Cambaroides spp., в других - личинок стрекоз Cordulia sp. (рис. 1).

С определенными оговорками к трематодам с подобными приспособлениями можно отнести и особей из семейств Notocotylidae и Psilostomidae. Дискретность в поведении их церкарий не проявляется в полной утрате движения - активное плавание чередуется с редкими кратковременными периодами перемещения по субстрату.

Особняком в этой группе стоят трематоды E. milvi.  Церкарии этого вида образуют скопления типа "Rattenkonig", в котором локомоторные функции попеременно могут выполнять разные группы особей трематод. За счет этого конгломерат из церкарий постоянно находится в движении. В редких случаях, когда церкарии одиночные, у них проявляется дискретность в поведении – периоды активности сменяются периодами покоя.

Отсутствует дискретность в локомоции трематод рода Sphaeridiotrema. В данном случае проявляется стратегия быстрого нахождения вторых промежуточных хозяев – легочных и переднежаберных моллюсков, занимающих одно и тоже жизненное пространство с первыми промежуточными хозяевами трематод.

Церкарии без локомоционных способностей. Группу церкарий без локомоторных способностей формируют цистофорные церкарии трематод видов Isoparorchis hypselobagri и Genarchopsis goppo и церкариеумы родов Parasymphylodora и Asymphylotrema. Первые из них  не способны передвигаться, вторые, как показали наблюдения, могут незначительно смещаться от места оседания на субстрат (P. japonica, A. macracetabulum) или перемещаться только на вершину щупальцев моллюска (P. markewitschi). Дисперсия церкарий этой группы осуществляется по ходу миграции первого промежуточного хозяина, и они «ожидают», когда осуществится контакт со вторым хозяином (рис. 1). Эволюция данной группы трематод, в отличие от видов рода Sphaeridiotrema (сходные условия для церкарий сразу после выхода оказываются в зоне хозяина), шла по пути минимизации двигательной активности и пролонгирования жизни (жизнеспособность цистофорных церкарий до 10 суток, а церкариеумов - до 48-60 часов). В эту группу можно включить и трематод вида Lecithodendriidae gen. sp. 1, ксифидиоцеркарии которой инцистируются во внешней среде. Перед инцистированием они способны некоторое время (10-15 минут) передвигаться в толще воды. Однако их движения малоактивны и не позволяют удалиться на значительное расстояние от места  выхода из моллюска.

Подводя итог изложенному выше, можно сказать, что церкарии трематод различной систематической принадлежности, использующие в качестве вторых хозяев одних и тех же или близких по эколого-биологическим характеристикам животных, обладают сходными суточным ритмом выхода из моллюска и поведенческими  реакциями, повышающими вероятность заражения облигатного хозяина. 

4.3. Изменение способа проникновения церкарий в хозяина

Среди трематод обнаруживаются виды, у которых церкарии, имея морфологические структуры (стилет, железы проникновения), обеспечивающие внедрение в животных через покровные ткани, проникают во вторых промежуточных хозяев пассивно. В нашем материале это трематоды  Nenimandijea kashmirensis, Eumegacetes sp., Maritrema muris и ряд других сосальщиков имеющих «вооруженных» личинок (рис. 1). Не исключено, что причина перехода ряда трематод от активного к пассивному проникновению во второго промежуточного хозяина - труднопреодолимые покровы животных, таких как раки Cambaroides spp. или личинки стрекоз Cordulia sp. Наиболее яркий пример изменения способа проникновения во второго промежуточного хозяина демонстрируют трематоды Lecithodendriidae gen. sp.1. Их церкарии инцистируются в воде и сохраняют инвазионность в течение шести-десяти суток. Заражение вторых промежуточных хозяев – личинок ручейников происходит при заглатывании инцистированных церкарий. В литературе имеются сведения о способности некоторых церкарий, в том числе и стилетных, инцистироваться в капле воды (Гинецинская, 1968). Такое явление наблюдалось и нами у церкарий Prosthodendrium dollfusi, Eumegacetes sp., Parabascus khotenovskii, которые также инцистировались в сгустках слизи. Возможно, данная способность у трематод Lecithodendriidae gen. sp.1 при каких-то условиях трансформировалась в приспособление, обеспечивающее успешное пассивное заражение личинок ручейников. Для них характерен такой же ритм выхода церкарий из моллюска, как и для остальных обнаруженных представителей семейства Lecithodendriidae, проникающих через поверхность тела животных-хозяев (рис. 1). Это свидетельствует, учитывая их длительную жизнеспособность во внешней среде (свойственно трематодам, не имеющим пика эмиссии), об относительно недавнем переходе Lecithodendriidae gen. sp.1 к пассивному заражению вторых промежуточных хозяев.

Вероятно, пассивный способ проникновения церкарий рассматриваемых видов трематод внутрь хозяев стал биологически более выгодным, обеспечивающим большинству особей паразита достижение места локализации. Такие изменения приспособлений у трематод в условиях динамичной системы паразит-хозяин закономерны и обусловлены эволюцией сосальщиков в направлении минимизации затрат энергии при реализации жизненного цикла.

Глава 5. Пути циркуляции трематод,  развивающихся с участием пресноводны переднежаберных моллюсков Приморского края 

Упорядочение материалов по жизненным циклам различных видов гельминтов позволяет получить как общие  представления о путях  их циркуляции, так и выявить сходства и различия в циклах развития паразитов и функционирования систем паразит-хозяин. Кроме того, подобные построения позволяют создавать теоретически обоснованные рабочие гипотезы при изучении жизненных циклов паразитов.

5.1 Пути циркуляции трематод

На основании собственных и литературных данных для обнаруженных  трематод определено семнадцать путей циркуляции в биоценозах Приморья.

1. Моллюскрыба: Sanguinicola spp.; 2 Моллюскнасекомое или ракообразноерыба: Genarchopsis goppo; 3. Моллюсктурбелляриярыба: Asymphylotrema macracetabulum; 4. Моллюск моллюскрыба: Parasymphylodora spp.; 5. Моллюскнасекомоеземноводное: Nenimandijea kashmirensis и Pleurogenoides medians; 6. Моллюскинцистирование во внешней средептица: Notocotylus spp., C. hisikui Psilotrema spp., Phylophthalmus sp.; 7. Моллюскмоллюскптица: Sphaeridiotrema spp.; 8. Моллюскнасекомоептица: Mosesia longicirrus, Parabascus khotenovskii и Lecithodollfusia anatina; 9. Моллюскрыбаптица: Holostephanus nipponicus, H. cobitidis, Paracoenogonimus ussuriensis, Echinochasmus spinosus и E. suifunensis; 10. Моллюскрыба, земноводное, моллюск (инцистирование внутри первого промежуточного хозяина)птица: Echinochasmus beleocephalus. По всей видимости, к трематодам с таким видом циркуляции можно отнести и E. japonicus. Как и  E. beleocephalus, они используют в качестве вторых промежуточных хозяев рыб и земноводных, а их морфологическое сходство на всех стадиях развития свидетельствует о близком родстве. Не исключено, что участие моллюсков в качестве вторых хозяев трематоды будет установлено при дальнейших исследованиях; 11. Моллюск ракообразное птица или млекопитающее: Maritrema muris; 12. Моллюск рыба птица или млекопитающее: Metagonimus yokogawai, M. katsuradai, Centrocestus armatus (возможно,  Pygidiopsis sp. и Heterophyidae gen. sp.), Clonorchis sinensis, Echinochasmus  milvi,  E. amurensis и Microparyphium kyushuensis;  13.  Моллюск инцистирование  во внешней среде млекопитающее: Catatropis morosovi; 14. Моллюск насекомое млекопитающее: Prosthodendrium dollfusi Acanthatrium ovatum и Mosesia okabei; 15. Моллюск рыба млекопитающее: Nanophyetus salmincola schikhobalowi; 16. Моллюск насекомое или ракообразное рыба рыба: Isoparorchis hypselobagri; 17. Моллюск ракообразное [млекопитающее] млекопитающее: Paragonimus westermani ichunensis. 

Как показали исследования, для большинства из обнаруженных трематод характерен триксенный жизненный цикл. Тринадцать видов трематод имеют диксенный жизненный цикл, для 10 из которых, относящихся к родам Notocotylus, Catatropis, Psilotrema, Philophthalmus и Azygia, характерна первичная диксения, а для трех рода Sanguinicola – вторичная (Галактионов, Добровольский, 1998). При этом подавляющее число трематод с первично диксенным циклом развиваются с участием моллюсков родов Boreoelona, Parafossarulus и Cipangopaludina (7 видов трематод) (таблица 1).

У трех видов с обычно триксенной циркуляцией наблюдается  необлигатная амфиксения – инцистирование в теле первого промежуточного хозяина (E. beleocephalus) и внутри партенит (Echinochasmus sp., Mosesia okabei). Трематоды видов Paragonimus westermani ichunensis и Isoparorchis hypselobagri  способны развиваться как по триксенному, так и по тетраксенному типу (облигатная циркуляция тетраксенная).

Наибольшая роль в циркуляции трематод из переднежаберных моллюсков принадлежит рыбам. По крайней мере, из 72 видов 30 используют рыб на этапах своего развития в качестве вторых–третьих промежуточных и окончательных хозяев (таблица 2, рис. 2). При этом для I. hypselobagri рыбы исполняют роль как промежуточных, так и окончательных хозяев. Среди остальных животных, еще только земноводные используются обнаруженными трематодами при развитии метацеркарий  или  марит (таблица 2, рис. 2). 

Спектр вторых-третьих промежуточных хозяев у обнаруженных трематод достаточно обширен (таблица 2). Однако обращает на себя внимание то, что большинство сосальщиков на этапе развития метацеркарии использует в качестве хозяев животных какой-либо  одной  крупной  таксономической  группы.  Естественно, в  пределах этих групп  хозяев в  циркуляции  трематод участвуют организмы разной  систематической  принадлежности.  При этом  не всегда вторые промежуточные хозяева – это организмы со сходной экологией, как, например, веснянки и ручейники  у трематод Acanthatrium ovatum и  поденки, веснянки  у  Prosthodendrium  dollfusi.  У

Clonorchis sinensis вторые промежуточные хозяева - рыбы (преимущественно сем. Cyprinidae), а окончательные в естественных условиях - преимущественно рыбоядные млекопитающие (Посохов, 2004). В то же время, у двух других обнаруженных представителей описторхид Opisthorchidae gen. sp. 1 и  Opisthorchidae gen. sp. 2  вторые промежуточные хозяева – рыбы, земноводные и моллюски, что, скорее всего, обусловлено приспособлением  трематод  к  окончательным хозяевам с  широким спектром  питания.  При этом адаптирование трематод, вероятно, происходило не в направлении расширения круга окончательных хозяев, а в узкой специализации в отношение последнего, так как в эксперименте ни крысы, ни мыши, ни хомяки, ни цыплята не заразились. 

Определенные различия наблюдаются в составе хозяев трематод, развивающихся с участием моллюсков родов Boreoelona, Parafossarulus и Cipangopaludina, с одной стороны, и моллюсков рода  Parajuga - с другой. Среди окончательных хозяев трематод из первой группы моллюсков преобладают птицы, из второй -  эта роль сравнительно равномерно распределена между рыбами, птицами и млекопитающими (рис. 2). Что касается вторых – третьих промежуточных хозяев  (таблица 2), то в жизненном цикле трематод из  моллюсков рода Parajuga доминируют рыбы и насекомые, такие как поденки, веснянки, ручейники. У трематод из моллюсков родов Boreoelona, Parafossarulus и Cipangopaludina  в  роли  вторых  промежуточных  хозяев  со сходной частотой

Таблица 2

Количество трематод циркулирующих с различными промежуточными хозяевами

Вторые / третьи промежуточные хозяева / образование адолескарий

Первые промежуточные хозяева

Всего

Parajuga

Boreoelona - Parafossarulus

Cinangopaludina - Amuropaludina

Cincinna

Количество видов трематод

Инцистирование в воде

2

6

1

-

9

Турбеллярии

-

-

-

1

1

Моллюски

1

4

1

-

6

Ракообразные

2

-

-

-

2

Поденки, ракообразные

2

-

-

-

2

Стрекозы

1

3

2

-

6

Веснянки (инцистирование в спороцисте)

1

-

-

-

1

Поденки

1

-

-

-

1

Ручейники

1

-

1

-

2

Поденки, веснянки

3

-

-

-

3

Поденки, ручейники

-

2

-

-

2

Веснянки, ручейники

1

-

-

-

1

Рыбы

11

4

1

-

16

Моллюски, рыбы, земноводные

-

2

-

-

2

Рыбы, земноводные (инцистирование в первом промежуточном хозяине)

-

1

-

-

1

Рис. 2. Количество трематод развивающихся с участием определенных первых промежуточных и окончательных хозяев: 1 – Parajuga, 2 – Boreoelona-Parafossarulus, 3 – Cipangopaludina-Amuropaludina, 4 – Cincinna, 5 – Prosobranchia.

участвуют рыбы, насекомые и моллюски, а также имеется большое количество видов, инцистирующихся в воде. При этом среди насекомых-хозяев превалируют стрекозы, имеющие личинок с ректальной дыхательной системой. Такие личинки стрекоз обычны и многочисленны в стациях обитания,  свойственных моллюскам родов Boreoelona, Parafossarulus  и Cipangopaludina. В тоже время  в русловой части реки, где обитают моллюски рода Parajuga, они малочисленны. В условиях реки доминируют поденки, веснянки и ручейники. Это относится и к земноводным, которые исполняют роль хозяев для трематод из моллюсков родов Boreoelona и Parafossarulus.

Такие различия в составе вторых, третьих промежуточных и окончательных хозяев трематод результат разновременности установления топических и трофических связей между животными, которые обеспечивают сосальщикам возможность циркуляции.

5.2. Некоторые аспекты взаимоотношений в системе паразит хозяин

На примере некоторых видов трематод показано, что их потенциальные возможности паразитирования на стадиях метацеркарии и мариты у животных различных систематических групп шире, чем реализуются в природе. В экспериментах заражались те животные, у которых в естественных условиях трематоды определенного вида или не обнаруживались или случаи их нахождения были редки. 

Глава 6. Зависимость заражения моллюсков от различных биотических и абиотических факторов

Имеющиеся в литературе сведения (Гинецинская, 1968; Галактионов, 1982; Галактионов, Русанов, 1983; Рыбаков, 1984; Арыстанов, 1986; Галактионов, Марасаев, 1986; Галактионов, Михайлов, 1987, 1990; Галактионов, 1993  и др.) о влиянии биотических и абиотических факторов на зараженность гастропод получены в основном при исследовании морских, солоноватоводных и пресноводных моллюсков из пойменных водоемов и устьевых частей рек. В то же время, экологические аспекты заражения трематодами моллюсков – обитателей русловой части среднего и верхнего течения рек практически не изучались. Такие наблюдения  были проведены нами (Беспрозванных, 1990, 1999, 2000) в бассейне реки Раздольной, включающей в себя полугорные и равнинные участки и равномерно, по всей длине, подверженной воздействию антропогенного фактора. Река населена тремя видами моллюсков рода Parajuga, которые характеризуются сходной экологией, размерами и восприимчивостью к заражению трематодами (P. subtegulata - 20 видов трематод; P. subextensa - 23; P. subcalculus - 15). Наряду с этим, осуществлены исследования некоторых аспектов заражения различных видов переднежаберных моллюсков из пойменных водоемов.

6.1. Проточность водоема и характер стации обитания.

6.1.1. Проточность. Известно, что с увеличением проточности водоема экстенсивность инвазии моллюсков уменьшается  (Черногоренко-Бидулина, 1958; Куприянова-Шахматова, 1961; Бутенко, 1967; Гинецинская, 1968). Однако большинством авторов исследовалось влияние проточности на зараженность моллюсков - обитателей пойменных водоемов. Гастроподы рода Parajuga - типичные донные гидробионты рек.

В реке Раздольной при скорости течения 0.8 м/сек, экстенсивность инвазии моллюсков достигала 35%, а при 0.2 - 0.3 м/сек - 7-16.9%.

Основная масса гастропод концентрируется на глубине до 70 см, где и происходит их заражение. В этом случае именно те трематоды, которые на стадии яйца вместе с фекалиями попадают в прибрежную зону, имеют наибольшие шансы для осуществления жизненного цикла. Распределение скоростей течения в реке прямо пропорционально глубине, следовательно, яйца трематод, попавшие в жизненную зону гастропод рода Parajuga, оказываются в условиях малой скорости течения и перехода турбулентного движения воды в ламинарное. В такой ситуации скорость течения не оказывает какого-либо заметного  влияния на зараженность гастропод, что подтверждается  высокой зараженностью партенитами трематод моллюсков рода  Parajuga.

6.1.2. Характер грунта. Данные о влиянии структуры грунта на зараженность моллюсков трематодами немногочисленны. Имеются сообщения о большей инвазированности моллюсков рода Littorina обитающих на каменистых россыпях, чем на илисто-песчанном грунте (Чубрик, 1966, Галактионова Михайлов, 1990 и др.). Сходные результаты получены и нами при исследовании зараженности моллюсков рода Parajuga, обитающих на участках реки Раздольной с галечниковым и илистым дном (Беспрозванных, 2000). В первом случае экстенсивность инвазии гастропод достигала 35%, во втором - 7%. По всей видимости, в условиях илистого дна уменьшается вероятность контакта моллюсков с яйцами или мирацидиями трематод, находящимися под постоянным прессом оседающих твердых частиц. Не исключено, что данный фактор значим и при заражении представителей родов Cipangopaludina (только изредка поднимаются в верхние слои воды по водной растительности) и Amuropaludina, которые, как и Parajuga - донные обитатели. Однако повсеместно низкий процент их зараженности не позволяет получить данные, подтверждающие или опровергающие зависимость их зараженности от характера грунта. К тому же, виды рода Cipangopaludina предпочитают в своей жизнедеятельности пойменные стоячие водоемы, дно которых обычно покрыто толстым слоем ила. Что касается гастропод родов Boreoelona и Parafossarulus - обитателей стоячих водоемов, живущих в прибрежных участках на обильной водной растительности, то источником их заражения, вероятнее всего, служат яйца трематод, оседающие вместе с фекалиями на растения. Таким образом, состав грунта в данном случае не оказывает заметного влияния на зараженность моллюсков, как это наблюдается у видов рода Parajuga.

6.1.3. Уровень воды. Определенное влияние на инвазированность моллюсков оказывает и изменение уровня воды в водоеме. Наблюдения, проведенные в течении 2-х беспаводковых лет (2001-2002 гг.) в бассейне реки Арсеньевки, позволили выявить стабильность в зараженности, возрастном составе и плотности поселения популяций моллюсков родов Cipangopaludina, Parafossarulus и Boreoelona (таблица 3). Первый же весенний паводок, охвативший практически всю пойму реки, привел к значительным изменениям как в зараженности, так и в популяционной структуре сообществ моллюсков (таблица 3). При этом в первую очередь он оказал катастрофическое воздействие на гастропод родов Parafossarulus и Boreoelona. В силу особенностей их морфологии (малые размеры), функциональности (медлительность) и экологии (большую часть жизни проводят в толще стоячей воды на водной растительности) эти гастроподы наиболее подвержены воздействию потока  воды. По всей видимости, большинство особей из популяций были смыты сильным течением, возникшим при подъеме уровня воды и соединении старицы с рекой. Отдельные экземпляры этих моллюсков после завершения паводка встречались на прибрежной водной растительности в русле реки.

Иная ситуация с представителями рода Cipangopaludina - донными гидробионтами. При повышении уровня воды моллюски мигрируют в направлении привычной для жизнедеятельности глубины (от уреза воды до глубины 1.5 м), в результате чего способны за время разлива переместиться на значительное расстояние от исходной стации обитания. Впоследствии многие Cipangopaludina (в первую очередь, менее подвижные, с высотой раковины 17-30 мм), как и другие виды моллюсков, не успевают за происходящим быстрым падением уровня воды и погибают (обнаруживались в большом количестве после схода воды вдали от водоемов).

В послепаводковый период значительно уменьшается плотность поселения моллюсков, и в популяциях преобладают особи I-II-ой размерных групп (исключение - Cipangopaludina). Экстенсивность инвазии гастропод уменьшается, так как сокращается число обычно наиболее зараженных моллюсков III-ей размерной группы. Что касается представителей рода Cipangopaludina, то среди них выжили наиболее крупные особи, что и предопределило повышение зараженности в 2003 году (таблица 3).

В случае с моллюсками рода Parajuga воздействие рассматриваемого абиотического фактора не столь выражено  как в случае с моллюсками родов Parafossarulus, Boreoelona и Cipangopaludina. В период паводка поведение гастропод рода Parajuga соответствует поведению представителей р. Cipangopaludina. После паводка (средний участок реки Раздольной) в лужах нами насчитывалось от 50 до 300 моллюсков рода Parajuga, причем часть из них извлекалась из толщи почвы. Возрастной состав таких изолированных групп моллюсков неоднороден. В среднем (обследовано 5 изолятов) до 78 % составляли особи с высотой раковины 17 - 20 мм, 15% - 23-28 мм, а остальные - менее 17 мм. Экстенсивность инвазии представителей всех размерных групп составляла 3.7%, что близко к показателю инвазированности моллюсков на данном участке реки (4.5%). По завершении паводка заметных изменений, как в соотношении особей различных размерных групп, так и в показателях зараженности моллюсков не наблюдалось. Это, по всей видимости, связано, с одной стороны, с большой численностью гастропод (более 200 особей на  1 м2), с другой - перераспределением их по руслу реки в результате обратной миграции в стацию по мере снижения уровня воды, а также неизбирательной гибелью как зараженных, так и стерильных моллюсков.

Исходя из изложенного выше, время паводка - это период, когда минимальна вероятность заражения трематодами, как первых, так и вторых промежуточных хозяев. С началом паводка гастроподы мигрируют из стаций обитания в направлении малых глубин, переходят на залитые участки суши, не содержащие яиц трематод. Последующее снижение объема стока приводит к возвращению мягкотелых в русло реки или пойменные водоемы, очищенные от инвазионного начала вследствие смывания и «погребения» яиц трематод. После паводка относительная  зараженность гастропод может претерпеть значительные изменения по сравнению с допаводковым периодом или остаться неизменной. Фактически же количество инвазированных моллюсков (наряду со свободными от трематод) снижается за счет их гибели.

На зараженность моллюсков оказывает влияние и падение уровня воды в засушливые годы (2003-2004 гг., бассейн реки Арсеньевки). При малой плотности поселения гастропод родов Boreoelona и Parafossarulus наблюдалось увеличение их зараженности (таблица 3). Это, вероятнее всего, связано с тем, что в маловодных условиях немногочисленные выжившие моллюски распределяются на глубине 10-30 см (при стабильных - на глубине 60-70 см). Образовавшееся мелководье обеспечивает большую его доступность для различных околоводных животных и, соответственно, высокую концентрацию яиц трематод на 1 м2 в зоне жизнедеятельности моллюсков, а  хорошая  прогреваемость воды - интенсивное развитие мирацидиев. В  тоже время  снижение

Таблица 3

Зараженность моллюсков в условиях изменения уровня воды в водоеме

Моллюски

Показатели за 2001-2002 гг. (до половодья)

Показатели за май 2003 г (после весеннего половодья)

Показатели за июнь 2004 г. (после маловодного летнего периода 2003)

1*

2

3

1

2

3

1

2

3

а

б

а

б

а

б

Cipangopaludina sp.

10

30

70

1.6

0-3

3

97

5.2

0-1

100

0

0

Boreoelona sp.

57

40

60

2.3

10

90

10

1.2

7

72

28

19.4

Parafossarulus sp.

25

25

75

2.7

0-3

85

15

1.0

0-3

18

82

25.0

Примечание:  * - показатели в 1 и 2 колонках не абсолютные 1 - плотность поселения м2, 2 - размерный состав особей популяции % (а – Cipangopaludina sp. 17-30 мм, Boreoelona sp. до 4 мм, Parafossarulus sp. до 5 мм; б - Cipangopaludina sp. 35-50 мм, Boreoelona spp. <4-8 мм, Parafossarulus spp. <5-14 мм); 3 – зараженность %.

уровня и высокая температура (до 30о С) воды в водоеме отрицательно сказываются на жизнеспособности гастропод рода Cipangopaludina, в первую очередь, старшей возрастной группы (основная роль в поддержании очагов инвазии) и, как следствие - нулевые показатели зараженности моллюсков (таблица 3).

Таким образом, паводок и межень – это факторы среды, оказывающие значительное влияние не только на количество зараженных моллюсков, но и на численность особей в популяциях, как промежуточных хозяев трематод, так и трематод в целом, что неизбежно должно отразиться и на последующих поколениях животных.

6.1.4. Размер стации. Очаговость заражения моллюсков отмечалась в многочисленных работах (Фролова, 1958; Гинецинская, Штейн, 1961; Гинецинская, 1968; Черногоренко, 1983; Арыстанов, 1986 и др.) как фактор, характерный, в первую очередь, для больших водных акваторий. Кроме того, отмечается, что с увеличением площади водоема снижаются средние показатели зараженности первых промежуточных хозяев и видовое разнообразие трематод.

Полученные нами данные свидетельствуют о наличии в пределах как крупных, так и средних  водоемов (озеро, старица, река) очагов инвазий, обусловленных как отдельно взятым видом трематод, так и их совокупностью.

Результаты исследований показывают, что взаимосвязь паразита и хозяина, проявляющаяся в изменении зараженности первого промежуточного хозяина в зависимости от размеров стации обитания, зависит от ряда факторов: плотности поселения хозяев, распределения по ее периметру промежуточных и окончательных хозяев и частотой посещения водоема последними. Исходя из этого, данная зависимость не может быть однонаправленной, и в каждом отдельно рассматриваемом случае будет определяться особенностями биогеоценоза.

6.2. Плотность поселения популяции позвоночных и беспозвоночных

Основная часть исследований проведена  в бассейне реки Раздольной, как уже упоминалось выше, населенной тремя видами моллюсков рода Parajuga, и в отсутствии локальных скоплений окончательных хозяев. О более или менее равномерном их распределении свидетельствует качественно сходный состав фауны трематод моллюсков рода Parajuga на обследованных участках реки.

Рис. 3. Зависимость зараженности моллюсков рода Parajuga от плотности их поселения  в реке Раздольной

Обычно считается, что увеличение плотности популяции хозяина безусловно приводит к увеличению экстенсивности инвазии его паразитами. Данное положение справедливо для паразитов с прямым жизненным циклом. Взаимоотношения в системе паразит-хозяин среди поликсенных видов сложнее. Прямое увеличение зараженности первых промежуточных хозяев будет наблюдаться только при неизменной плотности их поселения и, соответственно, повышении численности последующих хозяев в цикле развития трематод. В  данном  случае  зараженность  первых  промежуточных  хозяев  будет ограничена 100% порогом. Инвазированность моллюсков при разной плотности их поселения также будет ограничена какой-либо пороговой величиной, если  численность  вторых  промежуточных и дефинитивных хозяев стабильна. Однако она не будет находиться в прямой зависимости от плотности поселения гастропод. Вначале, с увеличением таковой, происходит повышение зараженности первых промежуточных хозяев (Зеликман, 1954; Фролова,  1964;  Рыбаков,  1984;  Арыстанов,  1986  и  др.). После  того,  как  численность  моллюсков превысит величину, обеспечивающую максимально возможное использование наличного инвазионного материала, их относительная зараженность будет снижаться (Ewers, 1964, Беспрозванных, 1999, 2000). Снижение зараженности гастропод с увеличением плотности их поселения наблюдалось нами в реке Раздольной (рис. 3). Данная зависимость сохранится и при одновременном изменении численности всех категорий хозяев. Будет лишь происходить изменение пороговой величины и смещение графика по оси абсцисс.

6.3. Особенности биологии трематод

Установлено, что для трематод, развивающихся с участием первых промежуточных хозяев - моллюсков рода Parajuga, характерна утрата свободноживущего мирацидия (Беспрозванных, 2000). У 14 из 28 видов трематод, обнаруженных у моллюсков рода Parajuga, мирацидии не выходят из яиц во внешнюю среду. Зараженность первых промежуточных хозяев такими трематодами достигает 22.6% (от общего числа исследованных гастропод), тогда как остальными  - только  7.2%. Выделенные трематодами яйца оседают вместе с фекалиями хозяев на дно реки, где и заглатываются моллюсками рода Parajuga, питающимися детритом. Отсутствие непосредственного влияния внешних условий на развитие мирацидиев, а после попадания яиц в воду - на личинку, защищенную оболочкой яйца, и образ жизни моллюсков данного рода обеспечивают большую зараженность первых промежуточных хозяев трематодами, у которых нет свободноплавающего мирацидия. В условиях реки - постоянного тока и перемешивания воды, как и в условиях морской литорали (Цимбалюк, 1975, Галактионов 1987 и др.), преимущество получают трематоды, у которых нет свободноплавающего мирацидия. 

6.4. Возраст моллюска

Полученные нами данные по зараженности моллюсков родов Parajuga (рис. 4) и Boreoelona, Parafossarulus, Cipangopaludina (таблица 4) в целом свидетельствуют о прямой зависимости зараженности моллюсков от их размеров. В то же время, в зараженности разноразмерных гастропод рода Parajuga, собранных на отдельных участках реки Раздольной, выявлены некоторые особенности. Если на среднем участке она выражается в постепенном увеличении инвазированности моллюсков с возрастом, то на двух других, по достижении гастроподами 20 мм на верхнем и 25 мм на нижнем участках, она резко возрастает. Распределение разноразмерных моллюсков по глубинам различно (таблица 5). Гастроподы с высотой раковины 7-17 мм, как на отдельных участках реки, так и в целом,  тяготеют  к  малым  глубинам  и  ведут  малоподвижный  образ  жизни,  чем  объясняются  низкий процент и сходство в их зараженности (верхний участок - экстенсивность инвазии 2.9%, средний - 1.3%, нижний - 1.0%). Что касается гастропод с высотой раковины <17-30 мм, то они расположены на отдельных участках неодинаково. На среднем участке такие  моллюски  преобладают  на  глубине 0-35 см  и  ведут  образ жизни, сходный с таковым юных

особей  (малоподвижны, часто зарываются в ил – дно илистое), что обуславливает как постепенное, равномерное увеличение зараженности гастропод с возрастом, так и низкую инвазированность крупных экземпляров.

На нижнем (дно песчаное)  и верхнем (дно галечниковое) участках реки моллюски с высотой раковины <17-30 см рассеяны по глубинам более равномерно, что свидетельствует о большей их подвижности. Это  в свою  очередь  увеличивает  вероятность контакта гастропод с яйцами трематод (см. раздел 6.3) и, как следствие, большая их зараженность по сравнению с моллюсками со среднего участка.

Таблица 4

Зараженность разноразмерных моллюсков (%)

Род моллюсков

Размерные  группы

I-II

III

Boreoelona

5.6

7.1

Parafossarulus

1.0

9.2

Cipangopaludina

1.7 ( I )

9.0 (II)

Рис. 4. Зараженность разноразмерных моллюсков рода Parajuga из реки Раздольной

Таблица 5

Распределение разноразмерных моллюсков рода Parajuga по глубинам на м2

Участок

реки

Плотность поселения моллюсков (м2) на глубине 0 - 35 см

Плотность поселения моллюсков (м2) на глубине 35 - 70 см

7 - 17 мм

<17 - 30 мм

7 - 17 мм

<17 - 30 мм

Верхний

37

33

14

28

Средний

248

69

122

29

Нижний

32

31

23

38

Таким образом, наряду с общезакономерным увеличением зараженности моллюсков по мере их роста, инвазированность разноразмерных гастропод зависит от их поведения в конкретных условиях.

6.5. Сезонная зараженность первых промежуточных хозяев трематод и ее зависимость от возрастной структуры популяции моллюсков

Обычно сезонная зараженность первых промежуточных хозяев выражается одним (чаще) или двумя пиками в зараженности моллюсков, приходящимися на середину лета - начало осени (Гинецинская, 1959; Куприянова-Шахматова, 1961; Чубрик, 1966; Черногоренко, 1983 и др.). Как указывает Т.А. Гинецинская (1968),  данная закономерность обусловлена комплексом факторов, один из которых - возрастной состав популяции моллюсков, в свою очередь, зависящий от ряда биотических и абиотических факторов.

Рис. 5.  Размерная структура популяции моллюсков рода Boreoelona и их сезонная зараженность

Изложенные выше результаты исследований свидетельствуют о повышении инвазированности моллюсков по мере увеличения их размеров. В этом случае естественные сезонные изменения возрастного состава популяций моллюсков не могут не сказываться на показателях их зараженности трематодами. Наличие данной зависимости подтверждаются наблюдениями за взаимоотношениями, складывающимися на уровне популяций двух видов трематод Nenimandijea kashmirensis и Pleurogenoides medians (паразиты лягушек) и их первого промежуточного хозяина - Boreoelona ussuriensis. На протяжении исследований  популяция мягкотелых включала представителей всех возрастов (исключая сеголетков), но в различном количественном соотношении, как в целом, так и в отдельные периоды вегетации (рис. 5), что связано с появлением молоди и гибелью моллюсков, достигших предельного возраста. Наивысшие  показатели экстенсивности инвазии  моллюсков партенитами N. kashmirensis и P. medians отмечались в мае–июне и достигали 4.3%. При этом, наибольшую долю среди инвазированных моллюсков составляли представители III размерной группы  - 21.7-29% (зараженность среди особей данной группы). В июле общая экстенсивность инвазии моллюсков снижается до минимума, что, в первую очередь, связано со снижением численности особей III размерной группы. В дальнейшем, в конце августа – начале сентября, происходит повышение зараженности первых промежуточных хозяев, которое обусловлено увеличением числа инвазированных моллюсков II размерной группы. Максимального значения этот процесс достигает в мае–июне следующего года. В июле–августе происходит  массовый  выплод молоди моллюсков, которые могут составлять до 76% особей популяции. Пополнение популяции за счет стерильных сеголетков, естественно, снижает относительные показатели зараженности моллюсков, но никак не сказывается на фактическом количестве инвазированных мягкотелых. Стабильные сезонные изменения возрастного состава популяции моллюсков B. ussuriensis обуславливали и сходные сезонные изменения в их зараженности трематодами на протяжении 1994-1996 гг.

6.6. Случаи множественных заражений моллюсков партенитами трематод

Множественные заражения гастропод различными видами трематод неоднократно регистрировались как у пресноводных (Cort, McMullen and Breackett, 1937; Черногоренко-Бидулина, 1958; Гинецинская, 1959; Здун, 1961; Никитина, 1986), так и у солоноватоводных и морских моллюсков (Зеликман, 1954; Рыбаков, 1984; Мехралиев, 1993). В наших исследованиях сопаразитирование различных видов партенит было отмечено у 3.7% моллюсков рода Parajuga от числа зараженных. Чаще других одним из сопаразитов были партениты вида Holosthephanus sp.- 86% (от числа моллюсков, зараженных несколькими трематодами). Наиболее распространено сопаразитирование пар Holostephanus sp. + Nanophyetus salmincola schikhobalowi (37%), Holostephanus sp. + Prosthodendrium dollfusi (27.3%) и Holostephanus sp. + Mosesia longicirrus (17.6%). Тройная инвазия моллюсков партенитами была отмечена один раз. Сопаразитирование партенит с метацеркариями представлено у моллюсков рода Parajuga только в комбинации партениты + метацеркарии Sphaeridiotrema spinoacetabulum и Euparyphium amurensis.

В отличие от моллюсков рода Parajuga, среди представителей родов Boreoelona, Parafossarulus, Cincinna и Amuropaludina сопаразитирование партенит не выявлено, у Cipangopaludina в одном случае обнаружено три вида трематод – Azygia hwangtsiytii + Paracoenogonimus ussuriensis + Pleurogenidae gen. sp. 1. Неиспользование перечисленных моллюсков в качестве хозяина одновременно несколькими трематодами обусловлено, по всей видимости, рядом причин. Одна из них - ограниченность среды (малые размеры пищеварительной железы моллюсков Boreoelona, Parafossarulus и Cincinna) для развития и функционирования партенит. Что касается Amuropaludina и Cipangopaludina (крупные моллюски), то обнаружение у одного из них нескольких видов совместно паразитирующих трематод исключает факт ограниченности среды для паразита. В данном случае  первостепенное значение имеет видовое разнообразие трематод и насыщенность внешней среды яйцами сосальщиков в местах обитания этих моллюсков (возможно, для Boreoelona, Parafossarulus и Cincinna это также имеет значение). Экстенсивность инвазии моллюсков рода Parajuga на участках рек, где наиболее часто встречалось сопаразитирование трематод (от 3.3% до 19%), составляла 29-64% при разнообразии паразитов 9-14 видов. В то же время показатели зараженности гастропод Boreoelona, Parafossarulus, Cincinna, Amuropaludina и Cipangopaludina колебались в пределах 0.6-15.9%, а разнообразие трематод, за редким исключением (11 видов), составляло 1-5 видов.

Глава 7. Специфичность в системе трематоды - первые промежуточные хозяева

Проведенные исследования противоречат существующему представлению о моногостальности трематод на этапе развития партеногенетического поколения.  Из 28 видов трематод, развивающихся с участием первых промежуточных хозяев моллюсков рода  Parajuga, 26 циркулируют с участием различных видов гастропод данного рода. Наиболее часто встречающиеся  виды трематод были обнаружены нами у 7-9 видов  гастропод рода Parajuga. Кроме того, многие из этих трематод и близкие к ним виды ранее найдены или на стадии партенит у моллюсков других семейств отряда Cerithiiformes, или марит (где отсутствуют моллюски рода Parajuga) на территории Японии, США, Китая, Кореи, Филиппин, Грузии, Украины. То же самое проявляется и у трематод, обнаруженных у моллюсков родов Boreoelona и Parafossarulus (рис. 6).

Работы, в которых рассматриваются проблемы специфичности с позиций экологической сопряженности паразита и хозяина, не дают ответ о причинах моно- или полигостальности на уровне трематоды – первый промежуточный хозяин и, в частности, для видов, имеющих дезъюнктивные ареалы. Для решения этого вопроса требуются комплексные исследования. Они должны обеспечить получение знаний об истории развития взаимоотношений в системе трематоды-хозяева (насколько это возможно), включающей определение центров ее становления, путях расселения ее компонентов и формирования современных фаун, а также о моллекулярно-генетических особенностях животных, составляющих такую систему. Последние могут дать ответы на многие вопросы, касающиеся филогенеза системы трематоды–хозяева, видового статуса морфологически сходных трематод и, соответственно, о их поли- или моногостальности относительно первого промежуточного хозяина.

Таким образом,  имеющийся уровень изученности сосальщиков не позволяет пока говорить о причинах поли- и моногостальности трематод в системе трематоды-первые промежуточные хозяева.

Глава 8. Хронология филогенеза трематод и формирование фаун

Один из интересных и немаловажных вопросов в паразитологии - это вопрос формирования фаун трематод на отдельных территориях континентов, который, естественно, неразрывно связан с историей становления и развития взаимоотношений в системе трематоды-хозяева. К сожалению, эта область трематодологии находится в сфере гипотез, так как, в отличие от многих других животных, трематоды не оставили каких-либо палеонтологических следов. Различие же гипотез во многом зависит от позиций, которых придерживаются авторы в вопросах последовательности включения хозяев в жизненный цикл трематод и хронологии этого процесса. В настоящей главе, на основании  результатов исследований, а также анализа литературных сведений по биологии трематод и сопоставления их с известными данными палеогеологии, предложен собственный взгляд на хронологию филогенеза и формирование современных фаун трематод.

8.1. Последовательность включения хозяев в филогенезе трематод

В целом, придерживаясь взглядов Т.А. Гинецинской (1968) по вопросу последовательности включения хозяев в жизненный цикл трематод, мы не исключаем и иные пути развития  взаимоотношений в системе паразит - второй промежуточный и окончательный хозяева (Беспрозванных, 2002, 2004). Гинецинская (1968) предполагает, что первоначально сформировался диксенный цикл первый промежуточный – окончательный (позвоночные – рыбы) хозяева и только затем трематодами был освоен второй промежуточный хозяин (рис. 7 А). Включение в цикл окончательного хозяина происходило при случайном заглатывании позвоночными процеркарий (Синицын, 1910; Гинецинская, 1968). Если это так, то почему до момента их появления и расцвета это не происходило с беспозвоночными, которые могли и не случайно заглатывать процеркарий?

К.В. Галактионов и А.А. Добровольский (1998) объясняют невозможность подобного тем, что пероральный путь проникновения в беспозвоночных был непригоден для личинок протрематод, так  как они были адаптированы к существованию в менее агрессивной среде (гемолимфа и т.д.), чем кишечная. Однако данное суждение вступает в противоречие со взглядами авторов на формирование диксении (пероральный путь проникновения  в позвоночных). Не исключено, что свободноживущее личиночное поколение протрематод служило объектом питания для различных беспозвоночных. О такой возможности свидетельствуют современные данные (Шигин, 1981, 1981 и др.). Несомненно, большинство из них в кишечнике беспозвоночных погибало, однако также вероятно, что некоторые в результате так называемой «реакции бегства» избегали губительного действия пищеварительных ферментов животных. Мигрировав из кишечника, личинки попадали в другие ткани и органы, где, не найдя благоприятных условий для дальнейшего развития, инцистировались.  Процесс  образования  прометацеркарий  мог происходить и при случайном попадании  процеркарий  под раковину моллюсков, а при появлении рыбообразных – и  в

Рис. 6. Обнаружение трематод, найденных нами, и близких к ним видов (в скобках трематоды обнаруженные в Приморье) за пределами Дальнего Востока России.

Примечание:  *  - первые промежуточные хозяева.

слизи на поверхности тела и дыхательного аппарата. Возможно, процеркарии могли инцистироваться и во внешней среде, оказавшись в слизистых скоплениях, например, водорослей. Некоторые стилетные церкарии, хозяева которых - водные насекомые, способны инцистироваться в воде под стеклом или в сгустках слизи (Гинецинская, 1968; отмечалось также нами), а у стилетной церкарии Lecithodendriidae gen. sp. 1, способность инцистироваться в воде (вторично) стала нормой в развитии. Вряд ли способность процеркарий к инцистированию предопределилась освоением протрематодами окончательного хозяина  (Гинецинская, 1968; Галактионов, Добровольский,  1998). Более логично,  на  наш взгляд, предположить  приобретение  процеркариями способности инцистирования до  появления  окончательного  хозяина в  цикле  развития  червей  (рис. 7 Б).

До определенного момента этот путь в развитии был для большинства червей тупиковым, или, например, после гибели хозяина и распада его тканей они завершали свое  развитие  во  внешней среде.  Подобное  демонстрируют  трематоды Prosotocus confuses (Павлюк, 1972) и Isoparorchis hypselobagri (Беспрозванных, Ермоленко, 1989). Существование же протрематод в этот период обеспечивало свободноживущее гермафродитное поколение  (Гинецинская, 1968). При таком развитии событий вовлечение позвоночных в циркуляцию червей могло осуществляться как при заглатывании ими процеркарий (например, как у представителей сем. Azygiidae) или проадолескарий, так  и при питании животными, в (или на) которых могли быть заключены личинки 

протрематод  (рис. 7 Б).  Преимущество  при становлении системы трематоды–окончательные хозяева в большинстве случаев получают протрематоды, освоившие беспозвоночных и позвоночных первоначально в качестве, скажем так, «ненужных хозяев» в развитии свободноживущих червей. В дальнейшем у трематод, «отобранных» окончательными хозяевами, на стадии церкарии формируются приспособления к нахождению второго промежуточного хозяина и к проникновению через его покровы или естественные отверстия или к избирательному инцистированию на субстрате.

8.2. Хронология филогенеза трематод

Согласно имеющимся представлениям (Гинецинская, 1968), совместная эволюция протрематод и моллюсков берет свое начало в древнем палеозое (кембрий) в морской среде. Становление примитивного жизненного цикла трематод с участием двух хозяев моллюска и позвоночного датируется верхним триасом – ранней юрой и связывается с расцветом костистых рыб, а треххозяинного - в мелу (рис. 7 А), т.е. совпадает с периодом становления современных фаун пресноводных легочных и жаберных моллюсков (Старобогатов, 1970). Следовательно, эволюционирование фаун симбионтов происходит изолированно в силу появления непреодолимых преград, например, морские воды. В  этих условиях  маловероятно появление идентичных или сходных видов сосальщиков (рис. 6) на удаленных друг от друга территориях, в различных климатических поясах.

Рис. 7. Возможные пути становления циклов развития трематод: А – по Т.А. Гинецинской (1968); Б – наши представления.

Отправной точкой в восстановлении эволюционного пути организмов может служить какая-либо катастрофическая ситуация, ставящая на грань выживания изучаемый объект. В случае с трематодами - это переход в девоне-карбоне  ряда моллюсков (их первых промежуточных хозяев) через амфибиотический  к наземному образу жизни (Лихарев, 1965). Свободноживущие стадии трематод, изначально обитавшие в водной среде, оказались в ситуации, когда выживали только те из них, у которых сформировались приспособления к новым условиям жизни. Естественно, это не могло не сказаться отрицательно на биоразнообразии данной группы трематод. В настоящее время они объединены в надсемейство Brachylaimoidea Allison, 1943 и семейство Dicrocoeliidae Odhner, 1910.

Одна из важнейших морфологических структур большинства церкарий - локомоторный орган, обеспечивающий их перемещение в воде. Подавляющее число церкарий современных трематод из наземных легочных моллюсков имеет короткий хвост.  Однако некоторые из них, например, Dicrocoelium lanceatum Stiles et Hassall, 1896, Brachylecithum americanum Denton, 1945 обладают хорошо развитым локомоторным органом, не несущим никакой функциональной нагрузки. Это может свидетельствовать о том, что трематоды попали из водной среды в несвойственную им наземную среду вместе с моллюсками, уже исполнявшими роль их первых промежуточных хозяев. Кроме того, сочетание у церкарий, например, Brachylecithum americanum, таких морфологических структур как длинный хвост и стилет – орган, изначально обеспечивавший проникновение церкарий через покровы второго промежуточного хозяина (церкарии дикроцелиид попадают во второго промежуточного хозяина алиментарным путем), позволяет предположить, что к моменту освоения моллюсками суши, развитие трематод осуществлялось с участием всех категорий хозяев. Для этого имелись все необходимые компоненты, способные обеспечить циркуляцию трематод, как в водной среде, так и на суше (Еськов, 2004). В современных условиях аналогично брахилоимоидеям и дикроцелиидам происходят сходные преобразования в онтогенезе микрофаллид, развивающихся с участием морских литоральных моллюсков (Галактионов, 1993).

Таким образом, можно предположить, что к моменту выхода моллюсков на сушу (девон - карбон) циркуляция трематод осуществлялась с участием всех категорий хозяев.

8.3. Формирование фаун трематод переднежаберных моллюсков

Как показано выше (рис. 6), в составе фаун сосальщиков длительно изолированных территорий имеются морфологически идентичные трематоды со сходной циркуляцией, развивающиеся с участием различных видов гастропод одного или разных семейств. В то же время, в популяциях близкородственных (в пределах семейства) гастропод, входящих в состав единого биогеоценоза, обнаруживаются морфологически сходные, но относящиеся к различным видам трематоды. Сходство  проявляется  или  на  стадии церкарии, или на всех этапах развития (таблица 6).

Согласно палеогеологии, в период поздний девон - карбон (когда, по нашему мнению, у трематод уже существовал треххозяинный цикл) суша представляла собой два гигантских материка - формирующиеся Лавразию и Гондвану, разделенных морским бассейном  (Вегенер, 1984). Южное побережье Лавразии находилось в экваториальной зоне. Не исключено, что именно прибрежные  воды,  омывавшие южный  берег  Лавразии,  - место формирования морской фауны брюхоногих, предшествовавшей современной пресноводной (в частности семейств Bithyniidae, Amuropaludinidae,

Bellamyidae и отряда Cerithiiformes), и, соответственно, фауны их паразитических симбионтов – трематод. В результате так называемых процессов – «экваториальной помпы» (Дарлингтон, 1966) и «зональной стратификации» (Жерихин, 1978; Еськов, 1984; Еськов, 2004) могло происходить расселение моллюсков и, соответственно, трематод, а в дальнейшем – вселение в континентальные водоемы и последующее формообразование. При этом для трематод не обязательно изменение морфологии. Хозяева и места их локализации, т.е. первичная среда, остаются неизменными, что не требует значительных перестроек уже морфологически адаптировавшихся к ней организмов. Необходимо только учитывать, что в условиях длительной изоляции морфологическое сходство трематод не всегда может гарантировать видовую идентичность. Это подтверждается и наличием видов-двойников среди трематод из моллюсков родов Boreoelona (сформировался как таковой на территории В. Сибири) и Parafossarulus (никогда не преодолевали северную границу их современного ареала – бассейн р. Амур), имеющих сино-индийские корни и обитающих ныне совместно (таблица 6).

Таблица 6

Трематоды моллюсков Boreoelona и Parafossarulus из водоемов Приморья, имеющие морфологическое сходство на стадиях онтогенеза

Вид

Первый промежуточный хозяин

Вид

Первый промежуточный хозяин

E. beleocephalus

Boreoelona spp.

E. japonicus

Parafossarulus spp.

Opistorchidae gen. sp. 1

- // -

Opistorchidae gen. sp. 2

- // -

Maritrema sp. 1

- // -

Maritrema sp. 2

- // -

S. newmillerdamensis

- // -

S. monorchis

- // -

Sanguinicola sp. 1

- // -

Sanguinicola sp. 2

- // -

P. oschmarini,

P. anserinum

- // -

- // -

P. acutirostris

- // -

Такое представление развития событий в той или иной степени может объяснить полигостальность трематод к первому промежуточному хозяину среди обнаруженных сосальщиков (см. гл. 7, рис. 6).

Глава 9 Природноочаговые трематодозы человека в Приморском крае

До недавнего времени считалось, что на территории Дальнего Востока России из рода Metagonimus распространены только трематоды вида M. yokogawai. Впервые нами в данном регионе был обнаружен второй вид этого рода - M. katsuradai (Беспрозванных и др., 1987). Также впервые на территории России зарегистрирована трематода Centrocestus armatus  (Беспрозванных, 1988), возможность заражения человека которой установлена экспериментально (Tanabe, 1922). Получены данные по биологии и распространению трематод C. sinensis, M. yokogawai, M. katsurada, C. armatus, N. salmincola schikhobalowi и P. westermani ichunensis. В последнем случае экспериментально  установлено,  что  обе  формы  парагонимоза  - легочная и  мышечная (ларвальная) вызываются одним и тем же подвидом – P. westermani ichunensis. Установлены причины, при которых может развиваться та или иная форма заболевания (Беспрозванных, 1994, 2002, 2004).

Впервые обобщены собственные и литературные данные по природноочаговым трематодозам человека в Приморье, возбудителями которых являются трематоды M. yokogowai, M. katsuradai, C. armatus, N. salmincola, P. westermani,  C. sinensis и осуществлено их картирование (Беспрозванных, Ермоленко, 2005).

Выводы

1. В Приморском крае циркулирует 72 вида трематод 35 родов из 22 семейств, развивающихся с участием первых промежуточных хозяев пресноводных переднежаберных моллюсков. Наибольшее количество видов трематод относится к семейству Pleurogenidae (9 видов), к остальным семействам: Echinostomatidae (8), Psilostomidae (6), Heterophyidae, Lecithodendriidae, Notocotylidae, Cyathocotylidae (по 5), Plagiorchidae (4), Sanguinicolidae, Microphalidae, Opisthorchidae, Monorchidae, Strigiidae (по 3), Prosthogonimidae (2), Nanophyetidae, Eumegacetidae, Phylophthalmidae, Opecoelidae, Paragonimidae, Azygiidae, Isoparorchidae, Halipegidae (по 1 виду). В числе обнаруженных трематод новые для науки - 8 видов, для фауны России – 16 видов и для Приморья – 7 видов.

2. Изучены жизненные циклы 39 видов трематод (20 - впервые, 12 - впервые  на территории России и 7 – впервые для Приморья), для 13 видов выявлены вторые промежуточные хозяева и для обнаруженных трематод определено 17 путей циркуляции в условиях Приморского края. Установлено, что наибольшая роль в циркуляции трематод среди первых промежуточных хозяев принадлежит моллюскам рода Parajuga (28 видов трематод), а среди  вторых–третьих промежуточных и окончательных хозяев – рыбам (30 видов трематод). Определено, что у трематод из моллюсков рода Parajuga (обитатели рек) среди вторых промежуточных хозяев доминируют рыбы и насекомые (поденки, веснянки и ручейники), а среди окончательных - эта роль равномерно распределена между рыбами, птицами и млекопитающими. У трематод из моллюсков родов Parafossarulus, Boreoelona и Cipangopaludina (обитатели пойменных водоемов) соответственно со сходной частотой, в циркуляции участвуют рыбы, насекомые (преимущественно стрекозы), моллюски, и много видов, инцистирующихся в воде, а среди окончательных хозяев преобладают птицы. Такие различия в составе хозяев трематод предопределены давностью становления жизненных циклов сосальщиков и разновременностью установления топических и трофических связей между их хозяевами.

3. Определено, что для большинства обнаруженных видов трематод характерна триксенния, для тринадцати видов - диксенния в жизненном цикле. У четырех видов сосальщиков выявлены приспособления к сокращению числа обязательных хозяев в цикле развития. Для трематод Echinochasmus sp., E. beleocephalus и Mosesia okabei отмечена необлигатная амфиксения на стадии церкарии, а трематода Isoparorchis hypselobagri при облигатной тетраксении способна развиваться по триксенному типу. В цикл развития Paragonimus westermani ichunensis вовлекаются нетипичные для паразита окончательные хозяева. Таким образом, наряду со сложившимися путями развития трематод выявляются тенденции в эволюции системы трематоды-хозяева, проявляющиеся в формировании у сосальщиков новых адаптаций для реализации жизненного цикла. Это, с одной стороны, обеспечивает сохранение вида, с другой – создает основу становления новых путей циркуляции и видообразования.

4.  Изучены особенности биологии церкарий 53 видов трематод 18 семейств, что позволило вычленить группы трематод, характеризующиеся сходным комплексом адаптаций к заражению второго хозяина. Отмечено, что церкарии различной систематической принадлежности, использующие одних и тех же или близких по эколого-биологическим характеристикам животных, обладают сходными суточным ритмом выхода из моллюска и таксисами. В состав современных гемипопуляций церкарий входят особи, в большинстве обладающие характерными для вида адаптациями, позволяющими им заражать облигатного хозяина, а также особи с иной приспособленностью, что дает трематодам возможность расширить круг хозяев и, соответственно, выжить в условиях изменяющейся среды. В некоторых случаях успех реализации жизненного цикла трематод обеспечивается за счет вторичного изменения у церкарий приспособлений к проникновению во второго промежуточного хозяина.

5. В зараженности партенитами трематод пресноводных переднежаберных моллюсков разных экологических группировок выявлен ряд закономерностей. Показано, что зараженность моллюсков находится в зависимости от соотношения числа яиц паразита в стации и количества его первых промежуточных хозяев. Степень инвазированности моллюсков зависит от возрастного состава и особенностей поведения особей, входящих в состав их популяций. Паводки и падения уровня воды в водоеме влияют на численность и возрастной состав популяции первых промежуточных хозяев и, соответственно, на показатели их зараженности. Определено, что скорость течения не оказывает влияния на зараженность моллюсков рода Parajuga, а участки реки с галечниковым дном, в сравнении с илистым, наиболее благоприятны для трематод при заражении моллюсков данного рода.

6. Из обнаруженных 72 видов трематод 26 способны развиваться с участием различных видов моллюсков рода Parajuga (сем. Pachychilidae, отр. Cerithiiformes), 8 – Boreoelona и 3 – Parafossarulus (сем. Bithyniidae). Трематоды 18-ти видов разными авторами найдены на стадии партенит у моллюсков других родов и семейств отряда Cerithiiformes (8 видов) и видов и родов семейства Bithyniidae (10 видов) за пределами Приморского края. Кроме того, трематоды 10 видов на стадии мариты были зарегистрированы на территориях, где отсутствуют гастроподы родов Parajuga, Boreoelona и Parafossarulus. Это противоречит общепринятым представлениям о моногостальности трематод в отношении первого промежуточного хозяина. Отсутствие достаточных знаний о фаунах и путях циркуляции трематод в различных регионах континентов, истории развития взаимоотношений в системе трематоды-хозяева, а также о молекулярно-генетических особенностях животных, составляющих данную систему, не позволяют в настоящее время говорить о причинах моно- и полигостальности отдельных видов сосальщиков на этапе развития в первом промежуточном хозяине.

7. Согласно господствующим представлениям диксения в циркуляции трематод (первый промежуточный – окончательный хозяева) датируется триасом, а триксения (вовлечение в циркуляцию трематод второго промежуточного хозяина) – меловым периодом.  Анализ результатов исследований и литературных сведений по биологии трематод и сопоставление их с известными данными палеогеологии позволили сформулировать гипотезу, в соответствии с которой освоение окончательных хозяев протрематодами происходило одновременно на стадиях процеркарии, проадолескарии и прометацеркарии, и жизненный цикл трематод уже в период конец девона - карбон мог осуществляться с участием всех категорий хозяев. Исходя из времени становления жизненного цикла трематод - девон-карбон, расположения в этот период материков и современного распространения идентичных сосальщиков и их первых промежуточных хозяев определен центр формирования первичной фауны трематод переднежаберных моллюсков - южное побережье Лавразии. Из этого района, вместе с первыми промежуточными хозяевами, произошло расселение трематод вдоль материковых побережий, а затем независимое освоение континентальных водоемов и формирование современных фаун трематод (юра-мел). Это  в конечном итоге привело к возникновению дезъюнктивных ареалов у ряда видов сосальщиков.

8. Из регионов России Приморский край – территория, где фауна трематод, развивающихся с участием первых промежуточных хозяев - пресноводных переднежаберных моллюсков, представлена наибольшим числом видов, способных паразитировать у человека. Выявлено 6 видов трематод (Metagonimus yokogawai, M. katsuradai, Centrocestus armatus, Paragonimus westermani ichunensis, Nanophyetus salmincola schikhobalowi и Clonorchis sinensis) - возбудителей заболеваний человека. Определены пути их циркуляции и распространение, а также установлено, что легочная и мышечная формы парагонимоза вызываются трематодой P. westermani ichunensis.  Эти данные, а также проведенное картирование трематодозов - основа для разработки профилактических мероприятий, одним из компонентов которых должны быть мониторинговые исследования природноочаговых трематодозов в Приморском крае.

Работы, опубликованные по теме диссертации:

Монографии:

1. Ермоленко А.В., Беспрозванных В.В., Шедько С.В. Фауна паразитов лососевых рыб (Salmonidae, Salmoniformes) Приморского края.  Владивосток: «Дальнаука», 1998. - 88 с.

2. Беспрозванных В.В. Фауна, биология, экология партенит и церкарий трематод моллюсков рода Juga (Pachychilidae) из рек Приморского края.  Владивосток: «Дальнаука», 2000. - 120 с.

3. Беспрозванных В.В., Ермоленко А.В. Природноочаговые гельминтозы человека в Приморском крае / Владивосток: «Дальнаука», 2005. - 120 с.

Статьи, опубликованные в ведущих рецензируемых научных журналах и изданиях:

4. Дворядкин В.А., Беспрозванных В.В. Систематическое положение и жизненный цикл Asymphylotrema macrocetabulum (Trematoda, Monorchidae) // Паразитология. - 1985. - Т. 19. – Вып. 5. - С. 394-398. 

5. Ермоленко А.В., Беспрозванных В.В. О патогенном влиянии некоторых метацеркарий трематод на пресноводных рыб юга Дальнего Востока // Паразитология. - 1987. - Т.21.- Вып. 2. - С. 159-162.

6. Беспрозванных В.В. Обнаружение трематоды Centrocestus armatus (Trematoda: Heterophyidae) на юге Дальнего Востока СССР // Мед. паразитология и паразитарные болезни. - 1988. - N 6. - С. 86 - 88.

7. Беспрозванных В.В. Биология трематоды Echinochasmus milvi в условиях юга Дальнего Востока // Паразитология. - 1989. - Т. 23.  -  Вып. 3. - С. 237 - 242.

8. Беспрозванных В.В., Ермоленко А.В. Жизненный цикл Isoparorchis hypselobagri (Trematoda: Isoparorchidae) - паразита сомовых рыб // Зоол. журнал. - 1989. - Т. LXVII. - N 1. - С. 136 - 139.

9. Беспрозванных В.В. Жизненный цикл Prosthodendrium dollfusi sp.n. и Acanthatrium ovatum (Trematoda: Lecithodendriidae) в условиях юга Дальнего Востока СССР // Паразитология.  - 1990. – Т. 24. Вып. 5. - С. 431 - 439.

10. Беспрозванных В.В. Жизненный цикл Echinochasmus suifunensis sp.n. (Trematoda: Echinostomatidae) в условиях Приморского края // Паразитология. - 1991. – Т. 25. Вып. 1. - С. 59 - 63.

11. Беспрозванных В.В. Жизненный цикл Mosesia longicirrus sp.n. (Trematoda: Lecithodendriidae) в условиях юга Дальнего Востока России // Паразитология. - 1994. - Т. 28. – Вып. 2. - С. 99 - 104.

12. Беспрозванных В.В. Вопросы эпизоотологии некоторых трематодозов // Мед. паразитология и паразитарные болезни. - 1994. - N 3. - С. 28 - 32.

13. Беспрозванных В.В. Биология Paragonimus westermani ichunensis в условиях Приморского края. Экспериментальные исследования // Мед. паразитология и паразитарные болезни. - 1994. - N 4. - С. 28 - 32.

14. Беспрозванных В.В., Ермоленко А.В. Очаги нанофиетоза в Приморском крае // Мед. паразитология и паразитарные болезни. - 1999. - N 3. - С. 18 - 21.

15. Беспрозванных В.В. Биология трематод Nenimandijea kashmirensis Kaw,1950 и Pleurogenoides medians Olsson, 1876 (Pleurogenidae), паразитов лягушек, в условиях Приморского края // Паразитология. - 2000. - Т.34. - Вып. 4. - С. 349-353.

16. Беспрозванных В.В. Строение и жизненные циклы трематод Euparyphium melis и Euparyphium amurensis sp. n. (Echinostomatidae) в Приморском крае // Зоол. журн. - 2001.- Т. 80. - № 1. - С. 5-11.

17. Беспрозванных В.В. Развитие Paragonimus westermani ichunensis в резервуарном хозяине // Паразитология.  - 2002. - Т. 36. - Вып. 5. - С. 427-430.

18. Беспрозванных В.В. Трематода Lecthodolfusia anatina Kchotenovsky, 1967 (Pleurogenidae) и ее жизненный цикл в условиях Приморского края // Паразитология.  - 2003. - Т. 37. – Вып. 2. - С. 154-158.

19. Беспрозванных В.В. Жизненный цикл трематоды Psilotrema acutilostris Oschmarin, 1963 (Psilostomidae) в условиях Приморского края // Паразитология. - 2003. - Т. 37. – Вып. 3.  - С. 241-245.

20. Беспрозванных В.В. Жизненный цикл трематоды Holostephanus nipponicus Yamaguti, 1939 (Cyathocotylidae) в условиях Приморского края // Паразитология. -  2003. - Т. 37. – Вып. 4. - С. 346-351.

21. Беспрозванных В.В. Жизненные циклы трематод Parasymphilodora japonica (Yamaguti, 1938) и P. markewitschi (Kulakowskaja, 1947) (Monorcidae) в условиях Приморского края // Паразитология. - 2005. - Т. 39.  -  Вып.  2. - С. 346-351.

22. Беспрозванных В.В. Жизненные циклы трематод Azygia hwangtsiytii Tsin, 1933 и A. robusta Odhner, 1911 (Azygiidae) в условиях Приморского края // Паразитология. - 2005. - Т. 39.- Вып. 4. - С. 278-284.

23. Беспрозванных В.В. Трематоды Psilotrema simillimum (Muhling 1898) и Psilotrema ochmarini sp. n. (Psilostomatidae) и их жизненные циклы в условиях Приморского края // Зоол. журнал. - 2007. - Т. 86. -  №. 7. - С. 771-778.

Статьи, опубликованные в региональных изданиях:

24. Беспрозванных В.В., Ермоленко А.В., Дворядкин В.А. К обнаружению Metagonimus katsuradai Isumi, 1935 (Trematoda: Heterophyidae)  в Южном Приморье // Гельминты и вызываемые ими заболевания. Владивосток, 1987. - С. 47 - 52.

25. Ермоленко А.В., Беспрозванных В.В. Фауна метацеркарий трематод у рыб бассейна реки Раздольной // Гельминты и вызываемые ими заболевания. Владивосток, 1987. - С. 33-47.

26. Беспрозванных В.В., Ермоленко А.В. О биологии Genarches goppo (Ozaki, 1925) (Trematoda, Halipegidae) // Фауна, систематика и биология пресноводных беспозвоночных. Владивосток, 1988. - С. 67 - 70.

27. Беспрозванных В.В. Фауна личинок трематод моллюсков рода Juga (Gastropoda: Pachychilidae) из рек Дальнего Востока СССР // Паразитологические исследования. Владивосток: ДВО АН СССР, 1989. - С. 82 - 97.

28. Беспрозванных В.В. Жизненные циклы трематод Sphaeridiotrema spinoacetabulum Burns, 1961 и Microparyphium kyushuensis Koga, 1952 в условиях юга Дальнего Востока СССР // Паразиты животных и растений. Владивосток, 1989. - С. 62 - 69.

29. Беспрозванных В.В. Фауна, биология, экология партенит и церкарий моллюсков рода Juga из рек Приморского края: Автореф. дисс. …. канд. биол. наук. – М.: МГУ, 1990. -  22 с.

30. Беспрозванных В.В. Пути образования ларвальной и легочной форм парагонимоза // Информ листок Прим. ЦНТИ, 1992. - N 3.

31 Беспрозванных В.В. Жизненный цикл трематоды Catatropis hisikui (Notocotylidae) в условиях Приморского края // Вестн. зоол. -  2006. - Вып. 40. - № 3. - С. 267-270.

Работы, опубликованные в материалах всероссийских, всесоюзных и международных конференций и симпозиумов:

32. Дворядкин В.А., Беспрозванных В.В. Жизненный цикл Asymphilodora japonica в Приморском крае // VIII Всесоюзное совещание по паразитам и болезням рыб. Астрахань, 1985. - С. 39-40.

33. Беспрозванных В.В. Жизненный цикл Loxogenes okabei Koga, 1954 // Паразиты и болезни водных беспозвоночных. Тез. докл. IV Всес. Симпозиума. М.. - 1986. - С. 13 - 15.

34. Беспрозванных В.В. Зараженность моллюсков рода Juga личинками трематод в реках юга Дальнего Востока // Моллюски. Результаты и перспективы их исследования. Тез. докл. Л. - 1987. - С. 494-495.

35. Беспрозванных В.В Некоторые аспекты взаимоотношений в системе паразит-хозяин // Взаимоотношения паразита и хозяина. Тез. докл. Всероссийской научн. конф. М., 1998. - С. 9.

36. Беспрозванных В.В Некоторые вопросы эволюции способа проникновения церкарий во второго промежуточного хозяина // Проблемы систематики и филогении плоских червей. Совещ., посвящ.90-летию со дня рождения акад. Б.Е.Быховского.  С-П., 1998. - С.16-18.

37. Беспрозванных В.В Некоторые особенности биологии Paragonimus westermani ichunensis // История развития и современные проблемы гельминтологии в России. Тез. докл. Всероссийской науч. конф. М., 1999. - С. 7.

38. Беспрозванных В.В. О зависимости зараженности моллюсков – первых промежуточных хозяев трематод от плотности их поселения // История развития и современные проблемы гельминтологии в России. Тез. докл. Всероссийской научн. конф. М.. 1999. - С. 7.

39. Беспрозванных В.В. К вопросу о последовательности включения хозяев в жизненный цикл трематод // Паразитологические исследования в Сибири и на Дальнем Востоке. Матер. Межрег. Научн. конф. Новосибирск, 2002. - С.19-22.

40. Беспрозванных В.В. Ермоленко А.В. Распространение возбудителей антропозоонозных трематодозов в Приморском крае // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями (зоонозы). Материалы докладов научн. конф. М., 2002. - Вып. 3. - С. 62-64.

41. Беспрозванных В.В. О последовательности включения в филогенезе хозяев трематод // Современные проблемы паразитологии, зоологии и экологии // Материалы I и II международных чтений, посвященных памяти и 85-летию со дня рождения С.С. Шульмана. Калининград, 2004. - С. 120-130.

42. Беспрозванных В.В. Возрастные изменения трематод Paragonimus westermani ichunensis (Chung, Hsu et Kao, 1978) при развитии в резервуарном и нетипичном окончательном хозяевах // Современные проблемы паразитологии, зоологии и экологии // Материалы I и II международных чтений, посвященных памяти и 85-летию со дня рождения С.С. Шульмана. Калининград, 2004. - С. 201-209.

43. Беспрозванных В.В. К вопросу о хронологии филогенеза трематод // Материалы IV Всероссийской школы по теоретической и морской паразитологии. 2007. - С.27-30.

 



© 2011 www.dissers.ru - «Бесплатная электронная библиотека»

Материалы этого сайта размещены для ознакомления, все права принадлежат их авторам.
Если Вы не согласны с тем, что Ваш материал размещён на этом сайте, пожалуйста, напишите нам, мы в течении 1-2 рабочих дней удалим его.